Introducción

Las bacterias, los hongos, los parásitos o los virus pueden causar foliculitis cutánea infecciosa, caracterizada por pápulas y pústulas foliculares. La foliculitis fúngica (FF) por Malassezia (FM) es la más común, en tanto que la foliculitis por Candida (FC) y la foliculitis por dermatofitos (FD) son menos frecuentes. Los factores de predisposición para FF son el empleo de antibióticos y corticoides por vía oral, inmunosupresores, esteroides tópicos, la hiperhidrosis y la obesidad. El diagnóstico preciso resulta esencial para el inicio de una terapia específica, para la interpretación del fracaso terapéutico y la evolución, para el diagnóstico diferencial y para comprender las características epidemiológicas de la FF. Algunos estudios moleculares investigaron las características epidemiológicas de la FM. Recientemente, en Adana, Turquía, los autores identificaron a Malassezia globosa como el agente más frecuente de FM, seguido por M. sympodialis, M. restricta y M. furfurk.

En el presente estudio, los autores analizaron la epidemiología, los factores de riesgo y las opciones terapéuticas posibles para los hongos diferentes de Malassezia como causa de foliculitis, en un centro de referencia de dermatología en un hospital universitario en Adana, Turquía.

Materiales y métodos

El estudio tuvo un diseño prospectivo, se realizó entre mayo y noviembre de 2013 e incluyó a 1509 pacientes atendidos en el servicio de dermatología del hospital universitario de Adana, en Turquía. En el examen clínico se detectó foliculitis en 159 pacientes; en ellos se realizaron estudios citológicos. La evaluación micológica se realizó para el diagnóstico citológico de los pacientes con FC y FD. Se interrogó a los pacientes respecto de los factores de predisposición, las comorbilidades y la duración de las lesiones.

Los criterios de exclusión comprendieron el tratamiento antimicótico sistémico en los 3 meses previos, la aplicación de antimicóticos tópicos en las 4 semanas anteriores o la presencia de FM.

Las muestras de las lesiones cutáneas obtenidas de los pacientes con diagnóstico citológico de FC y FD se incluyeron para estudios de cultivo micológico, en tanto que los pacientes con FM fueron excluidos del estudio. Todas las muestras con Candida o dermatofitos fueron identificadas con las técnicas convencionales, mientras que la identificación final se corroboró mediante análisis moleculares. Se realizó extracción de ADN y amplificación con reacción en cadena de la polimerasa (PCR). Las cepas de C. albicans se identificaron por los polimorfismos genéticos en la proteína de pared de la hifa (HWP1).

Los investigadores realizaron pruebas de susceptibilidad in vitro con 11 antimicóticos: anfotericina, fluconazol, itraconazol, voriconazol, posaconazol, miconazol, anidulafungina, caspofungina, micafungina, terbinafina y flucitosina. Se determinaron las concentraciones inhibitorias mínimas (CIM) y las concentraciones mínimas eficaces (CME). Esta última se definió por la menor concentración en la que se observaron grupos de hifas atípicas, cortas y ramificadas frente a los controles con hifas largas, no ramificadas.

Los pacientes con FC y FD confirmadas por estudio citológico, cultivo y análisis molecular fueron tratados con itraconazol por vía oral (200 mg/día durante 2 semanas) o terbinafina (250 mg/día por 4 semanas). Además del tratamiento sistémico se indicó terapia tópica con crema de terbinafina para tratar a los pacientes con FD y tioconazol para los sujetos con FC. La respuesta terapéutica se evaluó luego de un mes, momento en que se repitieron los análisis clínicos. En esta etapa se determinó la adhesión del paciente y se registraron los eventos adversos.

Resultados

Se diagnosticó FF en 65 pacientes (41.1%). La forma clínica más frecuente de FF fue la FM, que se identificó en 59 sujetos (90.8%). De los 65 participantes, 6 (9.2%) recibieron el diagnóstico de FD (n= 4) o FC (n= 2). La edad promedio de los pacientes con FC y FD fue de 37 años. Los investigadores identificaron C. albicans en 2 hombres con FC y en 4 pacientes (2 hombres y 2 mujeres) con FD que, a su vez, incluyeron 3 pacientes con T. rubrum antropofílico y un paciente con A. vanbreuseghemii zoofílico.

Los resultados generales obtenidos de las lecturas visuales y espectrofotométricas de las pruebas de sensibilidad antimicótica fueron similares para los criterios de valoración CIM y CME. Tanto las cepas de C. albicans y 3 de 4 dermatofitos mostraron sensibilidad a itraconazol, en tanto que todos los dermatofitos aislados de las lesiones de foliculitis resultaron sensibles a terbinafina.

Con respecto a las características clínicas, el 71.4% de las lesiones se halló en una zona. Las lesiones pustulares fueron unilaterales en 3 pacientes y bilaterales en 3 casos. Las lesiones estaban localizadas en la región inguinal en 3 participantes, en las piernas en 2 pacientes y en la región glútea en un sujeto. En 3 pacientes, las lesiones estaban localizadas en forma de parches o placas eritematosas. Cinco sujetos refirieron prurito y 1 presentó costras. La duración promedio de las lesiones fue de 10 semanas (entre 2 semanas y 5 meses).

En 3 pacientes se detectaron factores de predisposición: de 2 sujetos con FC, uno era obeso y el otro tenía hiperhidrosis. Un paciente con FD había recibido tratamiento con una crema con esteroides para tratar el prurito grave.

Con respecto a los hallazgos citológicos, se observaron esporas numerosas y pseudohifas en 2 pacientes con FC, blastoforos y pseudohifas abundantes en 2 sujetos con FC y esporas e hifas en 4 sujetos con FD. En un paciente con FD se observaron células acantolíticas junto con esporas; sin embargo, los cultivos bacterianos fueron negativos. En un caso de FD inguinal se detectaron bacilos. Por último, en todos los pacientes con FC y FD se observaron abundantes neutrófilos con eosinófilos o sin ellos.

En cuanto a la respuesta al tratamiento, los 6 pacientes con FF completaron los tratamientos antimicóticos. Luego de un mes de tratamiento sistémico y tópico, los 6 sujetos se recuperaron completamente.

Discusión y conclusión

En el presente estudio, los autores describieron las características clínicas y de laboratorio de 6 pacientes con FC y FD, que comprendieron el 9.2% de los sujetos con FF evaluados. Las infecciones se identificaron mediante examen clínico y citología. En 4 pacientes se diagnosticó FD y en 2 sujetos, foliculitis por C. albicans. En 3 participantes se identificó T. rubrum antropofílico y en un paciente, A. vanbreuseghemii zoofílico. La FC se limita en forma predominante a los folículos pilosos de la barba y el bigote en los hombres y, con menor frecuencia, al cuero cabelludo. Puede simular FM y tiña de la barba. Se ha sugerido que las relaciones sexuales, los besos y el sexo oral pueden transmitir Candida a los genitales o la boca.

En el presente estudio, los factores de predisposición identificados fueron la hiperhidrosis, el empleo de corticoides tópicos y la obesidad.

La FD es más frecuente en hombres que en mujeres, en una relación de 2.5 a 1. No obstante, 2 de los pacientes con FD eran hombres y las otras 2, mujeres. La FD suele presentarse en el área de la barba (42.8%) o el cuero cabelludo (28.6%), además de observarse en el tronco y el área púbica, con compromiso extenso. Los pacientes con FD del presente estudio presentaron compromiso de la zona inguinal, los glúteos y las piernas. Más aún, en los pacientes con FD, la especie más frecuente fue T. rubrum, que puede detectarse en la dermatofitosis de la piel lampiña y las uñas y es el agente más frecuente de FD en todo el mundo. Los autores destacan que el presente estudio fue el primero en informar A. vanbreuseghemii en un paciente con FD.

Con respecto al estudio citológico, la acantolisis puede ser causada por diversas enfermedades: infecciosas (impétigo bulloso, síndrome estafilocócico de la piel escaldada e infecciones herpéticas), ampollares autoinmunitarias (pénfigo), genéticas (enfermedad de Hailey-Hailey y de Darier) o tumorales (carcinoma escamoso de tipo acantolítico y disqueratoma acantolítico). La acantolisis incidental se informó en casos de carcinoma basocelular, queratoacantoma, psoriasis, granuloma elastolítico, hemangioma arteriovenoso acral, tinea corporis y vasculitis leucocitoclástica. Los autores detectaron células acantolíticas en un paciente con FD causada por A. vanbreuseghemii. En este caso, las pruebas por inmunofluorescencia indirecta y ELISA mostraron presencia de pénfigo vulgar (PV). El fenómeno de Koebner resultante de la foliculitis probablemente causó la acantolisis intraepidérmica en el paciente; sin embargo, no presentaba signos ni síntomas de PV.

En el presente estudio, los pacientes fueron tratados en forma eficaz de acuerdo con las pruebas de sensibilidad de los patógenos aislados. Este tipo de pruebas, utilizadas de rutina, podrían resultar de utilidad para asegurar el adecuado tratamiento de los pacientes.

Los autores concluyen que el presente estudio mostró que los hongos patógenos, como C. albicans y los dermatofitos, son los principales agentes causales (9.2%) de FF no Malassezia. Además, recomiendan realizar pruebas de sensibilidad antimicótica de rutina para el tratamiento de FC y FD.