AEDES AEGYPTI AND ASSOCIATED CULICIDS (DIPTERA: CULICIDAE) COLLECTED IN CORRIENTES CITY, ARGENTINA

Abstract
Between August 2001 and July 2002 samples were taken biweekly in flasks placed in houses, shops, a sport club, the bus station, the university campus, uncultivated lands, a school, a church, and the municipal cemetery of Corrientes city (Corrientes province, Argentina), with the aim of identifying breeding places with the highest Aedes aegypti production, as well as other culicids. 13,213 individuals were counted belonging to 7 species: Ae. aegypti, Culex bidens, Cx. maxi, Cx. quinquefasciatus, Cx. saltanensis, Ochlerotatus fluviatilis and Uranotaenia lowii; Ae. aegypti and Cx. quinquefasciatus represented 99% of the total number of mosquitoes collected. Larvae and/or pupae of culicids were found in 30% of the sampled houses; 23% of the houses and 17% of the tire shops were positive for Ae. aegypti. Tires presented the highest species diversity and the breeding places of highest importance in the production of the two more abundant types of mosquitoes. Small (< 2 l) and medium (2-30 l) breeding places were the most productive for Ae. aegypti while Cx. quinquefasciatus was more abundant in the bigger flasks (> 30 l).

Key words
Aedes aegypti, Culex quinquefasciatus, Breeding containers

Artículo completo
Introducción

Aedes aegypti (L.), vector de la fiebre amarilla urbana y del dengue, fue considerado erradicado del continente americano, incluida la Argentina, luego de la campaña continental dirigida para su control a finales de 1963.¹ El abandono de dicha campaña permitió que estos mosquitos recolonizaran varios países hacia finales de la década de 1970. En la Argentina fueron detectados nuevamente, en 1987, en provincias del nordeste como Formosa y Misiones.² En 1991 se encontraron en Quilmes, provincia de Buenos Aires,³ y en 1995, en las ciudades de Buenos Aires⁴ y Córdoba (Ministerio de Salud y Seguridad Social). En 1995, Ae. aegypti presentaba una distribución similar a la de 1940, es decir, antes de iniciarse la campaña de erradicación, incluso se dispersó más allá del límite sur histórico, alcanzando la provincia de La Pampa.⁵ Para esa época, la provincia de Corrientes permanecía aún libre de estos mosquitos; sin embargo, en 1997 fueron detectados en diferentes localidades de la provincia y en 1999 se los encontró en la ciudad de Corrientes.⁶

La primera epidemia de dengue en la Argentina, luego de la recolonización de Ae. aegypti, ocurrió en 1998 en la provincia de Salta, el virus DEN-2 fue su causa; en el 2000 se registró otro brote en Argentina por serotipo DEN-1 que afectó a las provincias de Misiones y Formosa; ambas epidemias estuvieron vinculadas con brotes en países vecinos.^7,8 En 2002 se detectaron casos por DEN-1 en Salta y se identifica el serotipo DEN-3 en Misiones. La provincia de Corrientes limita al norte con Misiones, donde circularon los serotipos DEN-1 y DEN-3, y al este con el vecino Brasil. Si bien en la provincia de Corrientes no se registró aún un brote de dengue, varias localidades de esa provincia fueron clasificadas como de mediano y alto riesgo por el Ministerio de Salud.⁹

A pesar de la gran diversidad de mosquitos citada para la provincia de Corrientes, son escasos los trabajos relativos a estos insectos en la zona, tanto sobre individuos adultos como inmaduros. Con respecto a Ae. aegypti, luego de su detección en la ciudad de Corrientes, se determinó su distribución espacial y se informó sobre algunos criaderos donde fueros encontrados.¹⁰

Las características biológicas de larvas y adultos de Ae. aegypti variarían según las particularidades de cada localidad y de la población de mosquitos presente.¹¹ Cada localidad presenta características microclimáticas particulares, además de los aspectos económicos y sociales que hacen que cada una de ellas sea única. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue identificar los criaderos que más aportan a la producción de individuos inmaduros de Ae. aegypti en la ciudad de Corrientes, así como de otros culícidos con los cuales comparten los mismos sitios de cría.


Materiales y métodos

Area de estudio

El trabajo se llevó a cabo en la ciudad de Corrientes, ubicada en el sector noroeste de la provincia homónima (27º 27’ S y 58º 46’ O). La precipitación anual alcanza los 1 300 mm, acumulando mayor registro en el período estival (noviembre-marzo); la evapotranspiración potencial anual es de 1 050 mm, dejando un exceso anual de 300 mm. La humedad relativa media mensual es del 68%. La temperatura máxima absoluta en enero alcanza los 43ºC, con una media de 27ºC (máxima de 33ºC y mínima de 21ºC). En la zona norte de la provincia el clima está afectado por las condiciones locales de los sitios bajos y las aguas estancadas, que operan como fuentes permanentes de evaporación. De acuerdo con estas características, el período anual medio libre de heladas es de 345 días.¹²


Colecta de larvas y pupas

Los muestreos se realizaron en sitios de la ciudad positivos para Ae. aegypti, según datos del Ministerio de Salud provincial; además, se tuvo en cuenta las principales vías de acceso a la ciudad como las avenidas cercanas al puente interprovincial Chaco-Corrientes y a las rutas nacionales 5 y 12.

Entre agosto de 2001 y julio de 2002 se realizaron muestreos cada 15 días, que totalizaron 29 muestreos y cubrieron 19 barrios de la ciudad. En cada barrio se muestrearon 10 lugares en los alrededores de una vivienda identificada previamente como positiva para Ae. aegypti; se revisaron las viviendas lindantes al foco y los lugares públicos cercanos. Se revisaron en total 175 viviendas, 15 comercios (11 gomerías, 2 talleres mecánicos de autos, un mercado de frutas y verduras, una feria de ropa). Por representar sitios de gran concurrencia de público o por contener gran cantidad de potenciales criaderos para mosquitos, sin relación con los focos, se revisaron además 7 estaciones surtidoras de combustible, 7 gomerías, un club deportivo, la terminal de ómnibus de larga distancia, el predio universitario, 5 terrenos baldíos, un establecimiento escolar, una iglesia y el cementerio municipal (4 ha). Este último se inspeccionó dos veces (septiembre y diciembre de 2001), aunque no totalmente en cada oportunidad.

Se revisaron los recipientes capaces de contener agua en la búsqueda de larvas y pupas de mosquitos, a excepción de los tanques de agua domiciliarios ubicados en los techos de las viviendas. Los recipientes muestreados se clasificaron en tres grupos según su tamaño: 1 (< 2 l; n = 336), 2 (2-30 l; n = 178) y 3 (> 30 l; n = 17).

Siempre que fue posible, se colectaron todas las larvas y pupas que se encontraban en los criaderos con técnicas adecuadas para cada tipo de recipiente; las larvas y pupas colectadas se trasladaron al laboratorio para su cría, conservación y determinación. Las larvas de los primeros estadios se criaron en recipientes de plástico de 150 ml, en grupos de 20 individuos, conteniendo partes iguales de agua declorada y agua del criadero; se les suministró alimento para peces tropicales, hasta obtener las larvas de cuarto estadio o sus exuvias. Las pupas colectadas se mantuvieron en grupos de no más de 15 individuos por recipiente hasta obtener los adultos. La determinación de larvas y adultos se basó en claves dilemáticas.^13-15


Análisis de datos

Se comparó la abundancia de las especies predominantes en diferentes tamaños de criaderos, mediante la prueba de chi-cuadrado de Pearson (χ²). También se estimó el riesgo relativo (RR) de encontrar alguna de las especies predominantes en un tamaño de recipiente en particular. Para las dos especies que resultaron más abundantes se calculó el coeficiente de asociación de Sorensen (I) modificado por Southwood, que oscila entre -1 (no asociadas) y 1 (asociadas completamente):







dónde J es el número de larvas de ambas especies cuando las 2 están presentes en los recipientes; A y B es el total de larvas de las especies 1 y 2, respectivamente, en todos los recipientes positivos.¹⁶


Resultados

Se colectó un total de 13 213 individuos correspondientes a siete especies: Ae. aegypti (43%) y Culex quinquefasciatus (Say) (56%) fueron las predominantes; las restantes especies representaron menos del 1%: Cx. bidens Dyar, Cx. maxi Dyar, Cx. saltanensis Dyar, Ochlerotatus fluviatilis (Lutz) y Uranotaenia iowii Theobald.

El 30% de las 175 viviendas revisadas resultaron positivas para larvas o pupas de culícidos y en el 23% se encontró solamente a Ae. aegypti. Estos mosquitos se colectaron en siete de los 19 barrios muestreados. De los lugares públicos visitados, el 17% de las gomerías resultaron positivas para Ae. aegypti, así como la escuela. Si bien el cementerio municipal se revisó en dos oportunidades, el resultado fue negativo las dos veces, posiblemente debido a las actividades de control de mosquitos llevadas a cabo por el municipio.

Se muestrearon 531 recipientes en total, de los cuales el 24% resultó positivo para Ae. aegypti o Cx. quinquefasciatus; ambas especies colonizaron una amplia variedad de criaderos, aunque la primera fue más ecléctica (figuras 1, 2 y 3). El 19%, 32% y 35% de los recipientes muestreados, de tamaño 1, 2 y 3 respectivamente, resultaron positivos. En promedio, tres recipientes por vivienda resultaron positivos como criaderos de mosquitos.







Aedes aegypti se colectó con mayor frecuencia en criaderos de tamaño 1 y 2 como floreros, recipientes de plástico, neumáticos, botellas, baldes y tachos (figuras 1 y 2). Si bien los recipientes pequeños y medianos de boca ancha representaron los principales criaderos, también se encontró un número importante de individuos en un recipiente de gran porte como un lavarropas en desuso (figura 3).







Culex quinquefasciatus también se colectó en recipientes de pequeño y mediano tamaño, como neumáticos, latas y botellas, pero a diferencia de Ae. aegypti fue más abundante en recipientes de gran tamaño (figuras 1, 2 y 3). De acuerdo con la prueba de χ² de Pearson, las abundancias registradas para Ae. aegypti y C.quinquefasciatus dependieron del tamaño de los criaderos, considerando solamente los tamaños 1 y 2 (χ² = 4.4601, gl = 1; p = 0.0347); los recipientes de tamaño 3 no se tuvieron en cuenta para este análisis debido a su bajo número.







Aedes aegypti fue más frecuente en los recipientes pequeños, frecuencia que disminuyó con el aumento de tamaño, en tanto que para C.quinquefasciatus ocurrió precisamente lo contrario (figura 4). La probabilidad de encontrar Ae. aegypti en recipientes de tamaño 1 fue 26% mayor que en el tamaño 2 (RR = 1.2576), mientras que para C.quinquefasciatus fue 69% mayor en recipientes de tamaño 2 con respecto al tamaño 1 (RR = 1.6867).







Aedes aegypti se colectó como única especie en la mayoría de los recipientes, mientras que C.quinquefasciatus estuvo asociado con la primera en más del 50% de los casos (tabla 1). El coeficiente de Sorensen estimado mostró poca asociación (-0.15) entre estas dos especies.







En los neumáticos se encontró la mayor diversidad y asociación de especies. En este tipo de recipiente se colectaron hasta cuatro especies conjuntamente, Ae. aegypti y C.quinquefasciatus fueron las especies comunes; como culícidos asociados a las dos anteriormente mencionadas se colectaron Cx. bidens y U. iowii, Cx. bidens y Cx. maxi y también Cx. maxi y Cx. saltanensis. Culex bidens, Cx. maxi y Cx. saltanensis sólo se colectaron en neumáticos.

Se encontraron larvas de O. fluviatilis (n = 34) en una cacerola abandonada, en una vivienda de las afueras de la ciudad. Uranotaenia iowii, además de encontrarse en neumáticos, también se colectó en una canaleta de una de las viviendas muestreadas.


Discusión

Aedes aegypti y C.quinquefasciatus fueron las especies predominantes en el ambiente urbano estudiado. Se informó haber encontrado Ae. aegypti en una gran variedad de recipientes domiciliarios en Buenos Aires, Chaco y Córdoba.^17-19 En este trabajo se encontraron tanto Ae. aegypti como C.quinquefasciatus en diferentes tipos de criaderos artificiales, lo que refuerza la importancia de las costumbres o hábitos de cada población que deben ser tenidos en cuenta a la hora de implementar medidas de control.

En coincidencia con otros trabajos,^10,20 los neumáticos fueron los criaderos más importantes y donde se encontró la mayor diversidad de mosquitos. En Río de Janeiro (Brasil), los neumáticos también representaron el principal criadero en términos de producción de Ae. aegypti; además, teniendo en cuenta que la evaporación del agua en los neumáticos es baja, éstos se constituyen en óptimos criaderos durante todo el año, manteniéndose igual la proporción de neumáticos positivos para culícidos tanto en la estación seca como en la lluviosa.²¹

En Australia, se encontró Ae. aegypti con mayor frecuencia en recipientes pequeños y medianos,²² información que coincide con nuestros hallazgos. La productividad de los recipientes de boca angosta es baja,²³ lo que se reafirma en este estudio por cuanto sólo se colectaron 8 individuos en promedio por botella, en tanto que por neumático se colectaron 60 individuos.

Cabe recordar que las hembras de Ae. aegypti depositan los huevos preferentemente sobre superficies húmedas o por encima del nivel del agua del recipiente, por lo tanto, los criaderos de mediano y pequeño tamaño al resultar más efímeros, debido a que presentan mayor fluctuación en los niveles de agua, serían los preferidos por estos mosquitos. Además, hay que tener en cuenta que este tipo de recipientes son los más abundantes en los domicilios.

Al igual que en otros estudios,^19,20,24 Cx. quinquefasciatus fue abundante en neumáticos, sin embargo, estos mosquitos mostraron una marcada tendencia por los recipientes de mayor tamaño. Esto podría deberse a la prolongada permanencia del agua en ellos, por lo que serían ambientes más estables y, por ende, estarían disponibles por más tiempo para que las hembras de estos mosquitos puedan depositar los huevos.

En Cuba, Ae. aegypti y Cx. quinquefasciatus se encontraron asociadas en los criaderos urbanos, donde la competencia por el subnicho reproductivo favorecería a la segunda especie en las campañas anti-aegypti.²⁵ De acuerdo con el coeficiente de Sorensen estimado en este trabajo, la asociación entre estas dos especies fue bajo, coincidiendo, además, con la preferencia que mostraron ambas especies por distinto tamaño de criaderos. También se observó una proporción inversa, en términos de abundancia, en los recipientes donde ambas especies coexistían. La baja asociación observada podría deberse a las diferentes estrategias de oviposición de estas especies. Si bien Ae. aegypti y Cx. quinquefasciatus pueden encontrarse en el mismo criadero, la primera preferiría ambientes más efímeros, en tanto que la segunda, buscaría ambientes más estables. Además, cuando coexisten, estas especies se sucederían en el tiempo, Ae. aegypti sería la primera en aparecer en el criadero tras acumularse el agua; para cuando Cx. quinquefasciatus pase a ser más abundante en el criadero, ya habrán emergido los adultos de Ae. aegypti.

Si bien en este estudio Cx. bidens, Cx. maxi y Cx. saltanensis sólo se encontraron en neumáticos, se citaron las dos últimas en recipientes de gran tamaño, como piletas y lavarropas en desuso (provincia del Chaco).²⁰ Por otro lado, también se encontró Cx. maxi en piletas y, además, en recipientes de cemento y metálicos, y Cx. bidens en este último tipo de recipientes (provincia de Córdoba).²⁶

Larvas de O. fluviatilis se colectaron en recipientes artificiales en otras regiones de nuestro país,^26,27 en coincidencia con los datos aquí mencionados. En Brasil, estos mosquitos se encontraron frecuentemente en los floreros de los cementerios (Londrina) y se los señaló como una especie con tendencia a la domiciliación.²⁸ Este culícido sería un competente vector experimental del virus amarílico (Flaviviridae: Flavivirus),²⁹ lo cual, sumado a sus hábitos urbanos, lo hace digno de ser tenido en cuenta a la hora de realizar una vigilancia entomológica.

En general, los mosquitos del género Uranotaenia han sido encontrados en cuerpos de agua como lagos, lagunas y charcos preferentemente cubiertos por vegetación. En este trabajo encontramos U. iowii en neumáticos y en una canaleta del interior de una vivienda, es decir, en criaderos artificiales, lo que coincide con otros autores, quienes colectaron un ejemplar de esta especie en un vaso de plástico conteniendo agua de lluvia.³⁰

El virus de la encefalitis de San Luis (ESL) (Flaviviridae: Flavivirus) fue aislado a partir de Cx. quinquefasciatus procedente de la provincia de Santa Fe y, además, demostró ser un vector experimental competente de cepas de este virus tanto de los EE.UU. como de la Argentina.³¹ Durante el primer brote de encefalitis por virus ESL registrado en Córdoba, y en Sudamérica, durante el verano-otoño de 2005, Cx. quinquefasciatus habría sido el vector de dicho virus.³² Teniendo en cuenta el gran número de individuos tanto de Ae. aegypti como de Cx. quinquefasciatus colectados en este estudio, y que ambos mosquitos están implicados en la transmisión de arbovirus que afectan al hombre, las nuevas estrategias de control a implementar deberían involucrar la participación de la comunidad por cuanto ambas especies son domésticas y se pueden combatir simultáneamente.

Es importante tener en cuenta las características de los criaderos y su abundancia, para diferentes áreas geográficas, así como la distribución espacial y temporal de los mosquitos, con el propósito de orientar mejor las acciones de control. Si los neumáticos resultaron importantes criaderos, en cuanto a abundancia y diversidad de mosquitos, el enfoque de las autoridades sanitarias hacia estos criaderos debería ser integral, abarcando medidas de eliminación, reciclado y destrucción. En Venezuela, desde el gobierno se fomenta el desarrollo de empresas locales de reciclado con lo cual se apunta a disminuir la cantidad de posibles criaderos de Ae. aegypti.³³ Un desafío importante a encarar es el cambio de actitud en la población, para evitar que en cada vivienda haya focos de proliferación de mosquitos.

Bibliografía del artículo
1. Kerr JA, Camargo SD, Abedi ZH. Eradication of Aedes aegypti in Latin America. J Am Mosq Contr Assoc 1964; 24:276-282.
2. World Health Organization. Las condiciones de la salud en las Américas. Serie Inf Téc 1990; 1:152-174.
3. Campos RE. Presencia de Aedes (Stegomyia) aegypti L. (Diptera: Culicidae) en la localidad de Quilmes (Buenos Aires, Argentina). Rev Soc Entomol Argent 1993; 52:36.
4. Junín B, Grandinetti H, Marconi JM, Carcavallo RU. Vigilancia de Aedes aegypti (L.) en la ciudad de Buenos Aires. Entomol Vectores, 1995; 2:71-75.
5. Almirón WR. Culicidae (Diptera) de la provincia de Córdoba. Actualizaciones en Artropodología Sanitaria Argentina. Serie Enfermedades Transmisibles. 2002; 2:97-106.
6. Sario HR, Botinelli OR, Ulon SN, Malich H. Situación actual de riesgo de la ciudad de Corrientes. Libro de resúmenes de las III Jornadas Internacionales de Enfermedades Transmisibles. Puerto Iguazú. Argentina, 1999; pág. 50.
7. Avilés G, Rangeon G, Baroni P, et al. Epidemia por virus dengue 2 en Salta, Argentina, 1998. Medicina (Buenos Aires) 2000; 60:875-879.
8. Avilés G, Paz MV, Rangeon G, et al. Laboratory surveillance of dengue in Argentina, 1995-2001. Emerging Infectious Diseases 2003; 9(6):738-742.
9. Blanco S, Martinez MV, Ripio C, Zaidemberg M. Dengue: prevención y control. Guía para municipios. Ministerio de Salud 2000; 22 pp.
10. Borda CE, Rea MFJ, Rosa JR, Mosqueda LA, Sario H. Vector de la fiebre amarilla urbana y el dengue en la ciudad de Corrientes, Argentina. Reunión de Comunicaciones Científicas y Tecnológicas de la UNNE. Libro de comunicaciones, 1999; 3:127-129.
11. Rodhain F, Rosen L. Mosquito vectors and dengue virus-vector relationships. En: Gubler DJ y Kuno G (eds.). Dengue and dengue hemorrhagic fever. Ed University Press, Cambridge UK 1997; pp. 45-61.
12. Chiozza E, Figueira R. Atlas físico de la República Argentina. 1982; vol 1, págs. 76-79.
13. Lane J. Neotropical Culicidae. I & II. Ed Ind Graf Siqueira SA. San Pablo, Brasil. 1953; 1112 pp.
14. Forattini OP. Entomología médica. Vol. II. Culicini: Culex, Aedes, Psorophora. Ed. Univ. São Paulo, 1965; 506 pp.
15. Darsie RF. Mosquitoes of Argentina. Part I. Keys for identification of adult females and fourth stages larvae in english and spanish (Diptera, Culicidae). Mosq Syst 1985; 17(3):153-253.
16. Service MW. Mosquito ecology: Field sampling methods. 2nd. Edition, Elsevier Science Publishers, Essex 1993; 988 pp.
17. Schweigmann N, Vezzani D, Vera T, et al. Infestación domiciliaria por formas inmaduras de Aedes (Stegomyia) aegypti L. en un foco del partido de San Martín, provincia de Buenos Aires, Argentina. Otoño de 1996. Entomol Vectores, 1997; 4:185-190.
18. Stein M, Oria GI. Identificación de criaderos de Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) y cálculo de índices de infestación en la provincia del Chaco. Actualizaciones en artropodología sanitaria argentina. Serie Enfermedades transmisibles. Publ Monográfica 2. 2002; pp. 161-166.
19. Almirón WR, Ludueña Almeida FF. Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) en Córdoba, Argentina. Rev Soc Entomol Argent 1998; 57:6-7.
20. Lópes J. Ecología de mosquitos (Diptera: Culicidae) em criadouros naturais e artificiais de área rural do Norte do Estado do Paraná, Brasil. V Colecta de larvas em recipientes artificiais instalados em mata ciliar. Rev Saúde Pública 1997; 31(4):370-377.
21. Souza Santos R. Fatores asociados à ocorrência de formas imaturas de Aedes aegypti na Ilha do Governador, Rio de Janeiro, Brasil. Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 1999; 32(4):373-382.
22. Tun-Lin W, Kay BH, Barnes A. The premise condition index: a tool for streamlining surveys of Aedes aegypti. Am J Trop Med Hyg 1995; 53:591-594.
23. Focks DA, Sackett SR, Bailey DL, Dame DA. Observations on container breeding mosquitoes in New Orleans, Louisiana, whit an estimate of population density of Aedes aegypti (L.). Am J Trop Med Hyg 1981; 30:1329-35.
24. Oria GI, Stein M, Gorodner JO. Mosquitos, sus criaderos y factores socioculturales de la población en el nordeste argentino. Actualizaciones en artropodología sanitaria argentina. Serie Enfermedades Transmisibles. Publ Monográfica 2. 2002; pp. 167-172.
25. Bisset Lazcano JA, Marquetti MC, González B, Mendizanal ME, Navarro Ortega A. Algunos aspectos del nicho ecológico de Aedes (S.) Aegypti (Linnaeus, 1762) (Diptera: Culicidae) y Culex (C.) quinquefasciatus (Say, 1823) (Diptera: Culicidae) en el ambiente urbano. Revista Cubana de Medicina Tropical 1987; 39(2):113-118.
26. Almirón WR, Brewer ME. Classification of immature stage habitats of Culicidae (Diptera) collected in Córdoba, Argentina. Mem Inst Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro 1996; 91(1):1-9.
27. Lestani EA, Stein M, Liotta DJ, et al. Estudios preliminares de diversidad de culicifauna en recipientes artificiales de la ciudad de Posadas. 2002; www.unne.edu.ar/web/cyt/cyt/2002/06-Biológicas/B-063.
28. Lópes J, Da Silva MAN, Borsato AM, De Oliveira VDRB, De A. Oliveira FJ. Aedes (Stegomyia) aegypti L. e a culicideofauna asociada em área urbana da região sul, Brasil. Rev Saúde Pública 1993; 27(5):326-33.
29. Bejarano JFR. Complejo patógeno de la fiebre amarilla en América. Primeras Jornadas Entomoepidemiológicas Argentinas. Segunda Parte. 1959; pp. 652-702.
30. Lourenço de Oliveira R, Heiden R, Fernández da Silva T. Algunos aspectos da ecología dos mosquitos (Diptera: Culicidae) de uma área de planicie (Granjas Calábria), em Jacarepaguá, Rio de Janeiro. V. Criadouros. Mem Inst Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro 1986; 81(3):265-271.
31. Mitchell JC, Monath TP, Sabattini MS. Transmission of St. Louis encephalitis virus from Argentina by mosquitoes of the Culex pipiens (Diptera, Culicidae) complex. J Med Entomol 1980; 17(3):282-285.
32. Díaz L A, Ré V, Almirón WR, et al. St. Louis Encepahilitis outbreak, Argentina 2005: genotype III, re-emergency. Emerging Infectious Diseases 2006; 12(11) (en prensa).
33. Barrera R, Navarro JC, Mora Rodríguez JD, Domínguez D, González García JE. Deficiencia en servicios públicos y cría de Aedes aegypti en Venezuela. Bol Oficina Sanit Panam 1995; 118(5):410-423.