THE AUDITORY STEADY-STATE RESPONSE FOR OBJECTIVE AUDIOMETRY IN INFANTS

Abstract
Auditory evoked potential (AEP) techniques have made objective audiometry possible in newborns and infants. The latest clinical tool, the auditory steady-state response (ASSR), is establishing itself as an important addition to the test-battery for objective determination of the configuration, degree and type of hearing loss, alongside the auditory brainstem response (ABR). This study provides an overview of its current application to objective audiometry in infants followed by a brief report on comparative data in young hearing impaired infants using ASSR, ABR and behavioral thresholds. Six cases (< 6 months of age) are presented with 33 ASSR-based threshold estimates compared to behavioral thresholds and 0.5 kHz tones burst (TB) and click ABR thresholds. The difference between ASSR-based threshold estimates and behavioral thresholds was 4 ± 8, 4 ± 10, 0 ± 8, and -4 ± 5 dB for 0.5, 1, 2, and 4 kHz, respectively. A high correlation was measured between all ASSR and behavioral thresholds (r = 0.91). ABR and ASSR thresholds were similarly close to behavioral thresholds but no ABR thresholds could be obtained in profound hearing losses. ASSR-based threshold estimates in young infants provide an accurate prediction of behavioral thresholds for moderate to profound degrees of hearing loss.

Key words
objective audiometry, auditory steady-state responses, auditory brainstem responses, infant hearing loss

Artículo completo
Introducción

La aparición de la técnica de los potenciales evocados auditivos (PEA), que permitió registrar las respuestas al sonido sobre el cuero cabelludo en los seres humanos, hizo posible la audiometría objetiva en poblaciones difíciles de evaluar de otro modo. La más difundida y extensamente utilizada de estas técnicas de PEA es el potencial evocado auditivo del tronco cerebral (PEATC). El uso generalizado de este examen se debe a su naturaleza sólida, independiente del estado de conciencia, al carácter sumamente confiable de la respuesta y a la creciente cantidad de información, aportada por la investigación, en apoyo de su utilización como herramienta respetable de audiometría objetiva. Sin embargo, presenta ciertas limitaciones inherentes para estimar los umbrales conductuales. Esas limitaciones incluyen el hecho de que el estímulo de uso más extendido para provocar la respuesta, el clic de amplio espectro, no es específico para ninguna frecuencia. Aunque se dispone de técnicas con mayor especificidad de frecuencia, como las que utilizan impulsos de tonos puros o tonos burst, como estímulo para la determinación de los umbrales, su empleo se vio limitado por las dificultades en la interpretación de la onda, para lo cual se requiere mayor experiencia por parte del médico. Además de este hecho, los PEATC no pueden diferenciar claramente entre la hipoacusia grave o profunda debido a que la intensidad de la estimulación presenta un límite en 95 dB HL. El carácter súbito del estímulo usado condiciona adicionalmente su empleo con parlantes de campo abierto y con otoamplífonos.¹

Durante los últimos años, otra técnica de PEA, que resultó notablemente promisoria para superar algunas de las limitaciones de los PEATC, fue incorporada a la práctica clínica. El potencial evocado auditivo de estado estable (PEAee) es provocado por tonos sostenidos o por un estímulo transitorio presentados con suficiente rapidez como para que la respuesta fisiológica se superponga con el estímulo subsiguiente.² A diferencia de las respuestas transitorias como las del PEATC, que constituyen la respuesta promediada cerebral frente a un estímulo único, el PEAee representa el modo en el cual el cerebro es estimulado o influido por impulsos con cierta periodicidad.²

Este tipo de estímulos continuos, usados para provocar un PEAee, puede aplicarse a intensidad más elevada (> 120 dB) y proporciona mayor especificidad de frecuencia, que semeja estrechamente la estimulación con tonos puros.³ El empleo de diferentes niveles de modulación de los estímulos permite además la aparición y el registro de múltiples umbrales de los PEAee, a distintas frecuencias, en ambos oídos simultáneamente.² Su última ventaja clara es el hecho de que los PEAee pueden detectarse de manera objetiva mediante técnicas estadísticas comprobadas, que permiten distinguir si la tasa de estimulación a la frecuencia de prueba difiere significativamente de la actividad eléctrica de fondo.² El continuo aporte de la investigación acerca de los PEAee contribuye a establecer esta técnica como instrumento complementario importante del conjunto de pruebas para determinar la curva, el grado y el tipo de hipoacusia.

Existe una cantidad de informes que demostraron que los umbrales de los PEAee se correlacionan en gran medida con aquellos conductuales en adultos y en niños, con coeficientes de correlación que oscilan entre 0.54 y 0.99.^3,5-9 Sin embargo, hay una variabilidad persistente entre los trabajos, respecto de la precisión de la estimación de los umbrales conductuales mediante los PEAee, ya que se notificaron diferencias que varían entre 3 ± 6 dB y 56 ± 12 dB.^10-12 Tal variabilidad puede atribuirse a numerosas razones, las más importantes de las cuales incluyen el grado de hipoacusia, la frecuencia de prueba y la edad a la cual se realiza la evaluación.

El grado de hipoacusia afecta notablemente la precisión del cálculo de los umbrales conductuales según los PEAee. A mayor intensidad, las respuestas pueden adquirirse aceptablemente rápido, incluso en los sujetos con pérdida de audición. Este hecho se atribuye al fenómeno de reclutamiento y permite determinar una respuesta cercana al umbral en los individuos con hipoacusia neurosensorial.⁴ Por este motivo, en la hipoacusia de mayor gravedad los umbrales fisiológicos de los PEAee se aproximan más a aquellos conductuales que en los grados de hipoacusia menos grave.^3,10 Cuando la hipoacusia es profunda, la respuesta umbral de los PEAee casi nunca requiere algún factor de corrección para calcular los umbrales conductuales.^3,13 No obstante, se demostró la presencia de respuestas falsas cuando se realizó estimulación, en casos de hipoacusia profunda, debido a solapamiento en versiones anteriores del programa informático de los equipos de PEAee.^14,15 El empleo de una tasa de conversión de la señal analógica a digital que no sea un submúltiplo entero de la frecuencia portadora o el uso de un estímulo cuyo espectro de frecuencia no represente un “alias” de las frecuencias de la respuesta, son opciones actuales para evitar las respuestas falsas con la estimulación de mayor intensidad.¹⁶

La evaluación de los grados menores de hipoacusia o de la audición normal con los PEAee es considerablemente más variable que aquella de la hipoacusia profunda. En consecuencia, se sugiere cautela al interpretar los umbrales de los PEAee en las personas con audición normal, con hipoacusia leve o hipoacusia leve a moderada, ya que la diferenciación de estas situaciones no es clara.^9,17-19 Para evitar tal imprecisión se propusieron las técnicas que consideran el umbral promedio de los PEAee entre todas las frecuencias como medio para lograr un cálculo menos variable de la audición conductual.^9,19 También se sugirió el empleo de los PEATC para determinar los umbrales conductuales en poblaciones en las cuales se anticipa que la incidencia de audición normal sea elevada.²⁰

Se demostró que la curva de la hipoacusia tiene poco efecto sobre la precisión del cálculo de los umbrales conductuales mediante PEAee, que puede, en verdad, ser mayor en ciertos casos de hipoacusia de pendiente abrupta que cuando se realizan los PEATC.^12,21 A diferencia de lo que ocurre en el trazado del audiograma, la frecuencia evaluada posee efecto significativo sobre la precisión de los PEAee.²² Algunos informes mostraron que las amplitudes son mayores para las frecuencias intermedias (1 000 a 2 000 Hz) que para aquellas superiores o inferiores.²³ Este hallazgo es especialmente notable a 500 Hz, frecuencia a la cual se documentó de modo reiterado, una correlación significativamente menor con los umbrales.^3,5,9,22 Las razones para explicar las amplitudes disminuidas incluyen la maduración más lenta de la audición para las frecuencias bajas en los lactantes pequeños y el jitter intrínseco de la respuesta a 500 Hz, debido a que la asincronía neuronal disminuye la suma temporal de las respuestas.^5,24

Los umbrales de los PEAee son más altos en los lactantes que en los niños y los adultos, lo que indica su descenso durante el primer año de vida.² John y col.²⁵ afirmaron que dichos umbrales, especialmente a 500 Hz, se encuentran significativamente más elevados en los recién nacidos y recomendaron su utilización solamente en los lactantes mayores de 1 a 3 meses de edad, mientras que los PEATC con tonos burst pueden ser más confiables en las etapas más tempranas de la vida. También recientemente, Rance y Tomlin²⁶ comunicaron que los umbrales según los PEAee en los lactantes disminuyen aproximadamente 10 dB, en promedio, entre el nacimiento y las 6 semanas de edad, y que aún no se alcanzó la maduración en la sexta semana. En la tabla 1 se resumen las estimaciones notificadas en lactantes con audición normal. Si se consideran como límite superior los valores iguales a 2 desviaciones estándar, se observa un nivel en aproximadamente 50 dB a 55 dB para las distintas frecuencias, al cual deberían estar presentes el 90% al 95% de los umbrales en los lactantes sin déficit auditivo. A medida que los lactantes maduran, los umbrales descienden paralelamente, en especial durante los 3 primeros meses de vida.^25,26







Sin embargo, los informes sobre la determinación de los PEAee en lactantes hipoacúsicos son más escasos.²⁷ Se carece aún de comparaciones detalladas entre los umbrales de los PEAee y los PEATC en lactantes pequeños con hipoacusia, con seguimiento posterior con audiometría conductual. Por estas razones, el estudio que se presenta a continuación describe la adquisición de los umbrales mediante PEAee y PEATC en lactantes pequeños, y los compara con los umbrales conductuales, obtenidos una vez que los niños alcanzaron la madurez suficiente para proporcionar respuestas confables.


Materiales y métodos

El Comité de Revisión Institucional de la Universidad de Pretoria aprobó este proyecto antes de la obtención de cualquier dato, para garantizar que los procedimientos a seguir respetaran los principios éticos especificados por la Declaración de Helsinki de 1975 y revisados en 1983.


Sujetos

Se estudió una muestra de 6 lactantes hipoacúsicos (9 oídos), con edades entre 3 y 6 meses. El déficit auditivo osciló entre grados moderado a profundo. Se realizó un conjunto de pruebas a todos los niños, que incluyó examen con otoscopio, timpanometría, PEATC y PEAee. Una vez que los niños tuvieron edad suficiente como para proporcionar respuestas confiables, también se realizó una audiometría conductual. En ninguno de los participantes hubo pruebas de disfunción del oído medio, de acuerdo con el timpanograma, ni de actividad de las células ciliadas externas, medida con las otoemisiones acústicas por producto de distorsión (DPOAE, por su sigla en inglés). Ambas clases de PEA, de tronco cerebral y de estado estable, se registraron luego de que los lactantes fueran alimentados por alguno de sus padres y durante el sueño natural. Cuando se requirió sedación, se usó hidrato de cloral y personal de enfermería pediátrica controló la saturación de oxígeno, la frecuencia respiratoria y la frecuencia cardíaca durante todo el procedimiento.


Estímulo

Los PEATC fueron provocados con un estímulo acústico de tipo clic de 100 μseg, presentado a una periodicidad de 33.3/seg, mediante audífonos internos TIP 50, y a intensidad máxima de 90 dB, en nivel de audición normal (nHL, por su sigla en inglés). También se presentó un estímulo de tonos burst a 500 Hz, con ciclo 2-1-2 (Blackman ramping), a una periodicidad de 39.1/seg. El nHL para el estímulo a clic se estableció mediante la evaluación de un grupo de 20 adultos con audición normal.

Para adquirir los PEAee se utilizaron tonos de 0.5, 1, 2 y 4 kHz, modulados en frecuencia y amplitud con diferencia relativa de fase AM/FM de 0°. La modulación de la frecuencia correspondió al 10%, y la de la amplitud al 100%, para los tonos entre los 74 Hz y los 95 Hz (500/74, 1 000/81, 2 000/88 y 4 000/95 Hz), de acuerdo con las preespecificaciones del equipo GSI Audera. Se usó mayor profundidad de modulación por encima de los 70 Hz para asegurar que las respuestas en los niños bajo sedación pudieran registrarse sin interferencia del estado de conciencia del lactante.²⁸ Se presentó una única frecuencia modulada portadora en cada prueba, a través de audífonos internos TIP50, calibrados en HL. Cada frecuencia empleada como estímulo se calibró por separado mediante tonos puros, según las recomendaciones de la AS 1591.2. Todas las mediciones se realizaron con un analizador Larson Davis 824, conectado a un oído artificial IEC 318. La máxima intensidad de estimulación correspondió al intervalo entre los 120 y los 128 dB HL, según la frecuencia portadora.

Los umbrales conductuales se determinaron con tonos puros de 0.5, 1, 2 y 4 kHz, mediante audífonos TDH 49, calibrados en dB HL.


Registros

Todos los trazados electrofisiológicos se registraron en una habitación con aislamiento acústico, mientras que los umbrales conductuales se obtuvieron en una cabina insonorizada. Los PEATC y los PEAee se realizaron el mismo día.

Para el registro de los PEATC, se fijaron electrodos de disco de Ag/AgCl con pasta conductora al cuero cabelludo, en el punto Fz (activo), sobre la mastoides homolateral al oído estimulado (referencia) y en el punto Fpz (tierra). Los valores de la impedancia entre los electrodos se mantuvieron por debajo de 5 kohm. La actividad bioeléctrica fue amplificada con ganancia de 150 000; se utilizó un filtro analógico con un ancho de banda entre 100 y 3 000 Hz para los PEATC a clic, y entre 30 y 1 500 Hz para aquellos con tonos burst. Se promediaron 1 200 trazados como mínimo durante cada prueba, según la proporción señal/ruido. Se utilizó un procedimiento de búsqueda del umbral con aumentos de 10 dB y descensos de 5 dB. Los resultados se repitieron para los niveles de respuesta mínimo y cercano al mínimo; el mínimo nivel de respuesta se definió como la menor intensidad con la cual era posible observar una onda V reproducible. Solamente se admitió la ausencia de respuesta en los PEATC cuando luego de 3 pruebas con la máxima intensidad (90 dB nHL) no era posible obtener ninguna onda reproducible.

En todos los estudios de PEAee se usó la misma colocación de los electrodos que para los PEATC. Antes de comenzar con la actividad de registro real del EEG, se ensayó una secuencia inicial de 8 muestras. Por cada examen se grabó un máximo de 64 muestras, de 96 segundos de duración (1.5 seg/muestra). El registro de esa cantidad de muestras como máximo correspondió al valor predeterminado del equipo Audera y también permitió obtener información clínica de manera eficiente en relación con el tiempo. La adquisición de datos se detuvo cuando se alcanzó un valor de probabilidad prefijado de p < 0.01 o cuando, luego de 64 muestras, no pudo alcanzarse un valor probabilístico estadísticamente significativo. La presencia de respuesta se determinó con el empleo de la medida denominada coherencia de fase al cuadrado (phase coherence squared, PC²).¹³ El umbral de los PEAee se definió como la menor intensidad a la cual se consideró que una prueba ponía de manifiesto una respuesta, 5 dB por debajo de la cual se provocaba respuesta aletoria. Se utilizó el procedimiento de búsqueda del umbral con aumentos de 10 dB y descensos de 5 dB. En caso de no medirse ninguna respuesta con las máximas intensidades, se realizaron 2 pruebas adicionales de 64 muestras para confirmar la situación de falta de respuesta. Posteriormente, se calcularon los umbrales auditivos a partir de aquellos medidos con los PEAee, según análisis de regresión descritos por Rance y col.¹⁰ e incorporados en el programa informático del equipo Audera. Se demostró que dichos análisis son suficientemente confiables para los lactantes con umbrales de audición de 60 dB o más y, por consiguiente, serían aplicables al presente grupo en estudio.²⁹

Para obtener los umbrales conductuales se utilizaron la audiometría por refuerzo visual (VRA, por su sigla en inglés) o la audiometría de juego en un entorno de campo libre, una vez que los niños tenían edad suficiente para cooperar. La edad de los participantes osciló entre los 7 y los 9 meses en el momento en que se realizaron dichos estudios. Se usó un audiómetro GSI 61 para presentar los tonos, de acuerdo con un procedimiento de búsqueda del umbral con descenso cada 10 dB y ascenso de 5 dB.


Resultados

Se obtuvieron datos confiables acerca de 9 oídos de la muestra evaluada (33 umbrales de los PEAee y conductuales). Toda la información sobre los umbrales se presenta en la figura 1. En 4 de los 9 casos no pudieron obtenerse los umbrales mediante los PEATC debido a que los umbrales auditivos reales se encontraban por encima del nivel máximo de estimulación empleada en dicha técnica.


Figura 1

En la figura 2 se grafica la distribución de las diferencias entre los umbrales calculados sobre la base de los PEAee y los conductuales. Los primeros se encontraron dentro de los 10 dB de los umbrales conductuales reales en el 87% de los casos, y dentro de los 5 dB en el 60% de las situaciones. La diferencia entre ambos tipos de umbrales mencionados osciló entre -15 dB y 20 dB. Sin embargo, solamente el 27% de los umbrales estimados mediante los PEAee fueron inferiores a los conductuales. La diferencia promedio entre ambas técnicas correspondió a 4 ± 8 dB, 4 ± 10 dB, 0 ± 8 dB y -4 ± 5 dB a los 0.5, 1, 2 y 4 kHz, respectivamente. Al comparar las 33 estimaciones del umbral mediante los PEAee con los conductuales reales, la diferencia promedio fue de 1 ± 8 dB.







Los umbrales de los PEATC se obtuvieron solamente en 5 casos debido a que el déficit auditivo era demasiado grave en las otras ocasiones como para obtener alguna respuesta. En cuatro casos en los cuales no hubo respuesta en los PEATC de tonos burst a 0.5 kHZ a la máxima intensidad fue posible obtener los umbrales basados en los PEAee y los conductuales entre 95 dB y 105 dB. En los mismos cuatro casos, en que tampoco fue posible determinar los umbrales según los PEATC a clic, se constató respuesta conductual y en los PEAee a 2 kHz y, en dos de las situaciones, a 4 kHz. El cálculo de los umbrales conductuales en base a los PEATC de tonos burst se encontró dentro de los 15 dB o menos en los cinco casos citados. Llos obtenidos con el estímulo a clic se encontraron dentro de un margen de 5 dB de los conductuales a 2 kHz, excepto en una instancia en la cual la diferencia fue de 15 dB. Los umbrales de los PEATC y de los PEAee difirieron de 0 a 15 dB entre sí.

La figura 3 muestra la correlación entre todos los umbrales calculados según los PEAee y los conductuales. De acuerdo con el índice de correlación de Pearson, los primeros mostraron elevada correlación con los segundos (r = 0.91). Al considerar cada frecuencia individualmente, hubo también importante grado de correlación entre todas ellas, que varió entre 0.91 y 0.96.







Discusión

Los resultados de este estudio sugieren que en los lactantes pequeños con hipoacusia existe correlación sólida para los umbrales de los PEAee, calculados según los análisis de regresión lineal informados por Rance y col.¹³ e incorporados actualmente en el sistema informático del equipo Audera. Dichos umbrales, obtenidos mediante PEAee a 2 kHz, fueron también muy similares a los resultados de los PEATC de tonos burst a 0.5 kHz y de los PEATC a clic. Sin embargo, la técnica de los PEAee mostró ventajas significativas sobre los PEATC al proporcionar información de los umbrales a intensidades superiores al estímulo máximo posible con estos últimos, en cuatro de los nueve casos. En tres instancias notificadas en el presente trabajo no fue posible obtener respuesta umbral mediante los PEATC a 4 kHz. En dos de esos casos tampoco se observaron umbrales conductuales, y en el tercero, se los obtuvo a 95 dB.

Hallazgos similares, referentes a la ventaja del nivel de estimulación, fueron comunicados previamente en niños de mayor edad.^1,3,10 Dichos estudios demostraron la posibilidad de registrar los umbrales mediante PEAee en presencia de niveles profundos de hipoacusia, cuando no se los logró obtener sobre la base de los PEATC. Sin embargo, se plantearon dudas acerca de esos hallazgos iniciales debido a la notificación de respuestas falsas al usar intensidades elevadas, a causa del fenómeno de aliasing.^14,15 La actualización de los programas informáticos ha tenido en cuenta este problema, y los resultados presentados aquí confirman las ventajas de la estimulación con niveles entre 90 y 120 dB empleada en los PEAee, para los grados profundos de hipoacusia. Rance y col.¹⁰ informaron que la detección de umbrales mediante PEAee, en ausencia de respuesta a los PEATC a clic, constituyó un factor de predicción significativo del beneficio de la amplificación. Cuando no hubo respuesta a los PEAee se constató muy poca ganancia con la amplificación, mientras que la presencia de respuesta anticipó su beneficio.¹⁰

La diferencia en la medición entre los umbrales de los PEAee y los conductuales fue levemente menor en el presente estudio que la informada recientemente para los umbrales con PEAee de múltiple estímulo dicótico en lactantes pequeños.²⁷ En este trabajo, el cálculo de los umbrales mediante PEAee se encontró dentro de los 10 dB de los conductuales en el 87% de los casos, en comparación con los 15 dB notificados en el 83% de las evaluaciones realizadas por Luts y col.²⁷ Es posible atribuir esta pequeña diferencia al hecho de que la mayoría de los sujetos en el trabajo de estos últimos autores tenían menos de 5 semanas de edad,²⁷ comparados con los lactantes entre 3 y 6 meses incluidos en el presente estudio. Algunos informes afirman que los umbrales de los PEAee son mayores en los lactantes menores de 3 meses.^25,26 Además, una cantidad de lactantes de la cohorte presentada por Luts y col.²⁷ tenían audición normal, mientras que en el trabajo presentado todos los casos sufrían hipoacusia moderada a profunda. Diversos artículos señalaron que los umbrales de los PEAee en los sujetos con audición normal son más altos, comparados con aquellos en individuos con hipoacusia, debido al reclutamiento fisiológico.^2,22 Este hecho, en consecuencia, disminuye levemente la precisión de la estimación de los umbrales conductuales.

En el presente trabajo hubo alto grado de correlación (0.91-0.96) entre los umbrales basados en los PEAee y los conductuales, para todas las frecuencias. Los valores fueron similares a los previamente informados en lactantes pequeños con hipoacusia moderada a grave.²⁹ Sin embargo, se informó que el cálculo de los umbrales conductuales inferiores a los 60 dB es muy diferente entre los lactantes y los adultos.^9,29 La precisión de las estimaciones disminuye para tales hipoacusias de grado leve, en tal medida que la distinción entre la audición normal y el déficit auditivo leve, o leve a moderado, es prácticamente imposible.^9,18,29


Conclusión

Estos resultados confirman que el cálculo de los umbrales basados en los PEAee de frecuencias únicas mediante la fórmula de regresión propuesta por Rance y col.¹³ anticipa de manera precisa los umbrales conductuales en lactantes pequeños, entre 3 y 6 meses de edad, con hipoacusia moderada a profunda. Sin embargo, la determinación de la respuesta umbral en lactantes de menor edad, con audición normal o con grado leve de hipoacusia puede resultar menos precisa.^26,29 Los umbrales en los PEATC y los PEAee fueron muy similares, pero los segundos demostraron mayor utilidad clínica como audiometría objetiva con especificidad de frecuencia, debido al rango más amplio de estimulación efectiva para evaluar los déficit auditivos profundos.

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