Conclusión breve
Los movimientos en espejo alteraron la coordinación bimanual, aun cuando podían ser reducidos por el esfuerzo voluntario.

Resumen

Se evaluaron cuantitativamente los movimientos en espejo en 22 participantes (de 6 a 18 años) con parálisis cerebral (PC) hemipléjica y en 17 sujetos de control. Durante los movimientos unimanuales rítmicos de opresión se registraron contracciones de la mano activa y fuerzas de las puntas de los dedos en la mano opuesta. En el grupo de control se observó actividad en espejo leve que disminuyó con la edad. En el grupo con PC hemipléjica, la actividad en espejo fue unas 15 veces más potente que en los controles y estaba presente en todos los niveles de edad. Los movimientos en espejo se distribuyeron asimétricamente, es decir, fueron más acentuados en la mano dominante no afectada. Aunque pueden ser secundarios a la reorganización poslesional del sistema sensoriomotor, la intensidad de la actividad en espejo no se relacionó con el grado de hemiplejía. Los movimientos en espejo perturbaron la coordinación manual, aun cuando podían ser reducidos por los esfuerzos voluntarios.

Palabras clave
Movimientos en espejo, función de la mano

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Especialidades
Principal: Neurología, 
Relacionadas: Pediatría, 

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Institute of Physiology, University of Kiel, Olshausenstrasse 40, D 24098 Kiel, Germany

Patrocinio y reconocimiento
Agradecemos a todos los niños y a sus padres por su participación. El estudio fue financiado por Frimurare Barnhuset Stockholm y por la Beca María Curie de la Unión Europea.

MIRROR MOVEMENTS IN CHILDREN WITH HEMIPLEGIC CEREBRAL PALSY

Abstract
Mirror movements were quantitatively evaluated in 22 participants (6-18 years) with hemiplegic cerebral palsy (CP), and in 17 control subjects. During rhythmical unimanual squeezing movements, contractions of the active hand and fingertip forces of the opposite hand were recorded. Slight mirror activity, which decreased with age, was found in the control group. In the hemiplegic CP group, mirror activity was about 15 times stronger than in the controls, and present at all age levels. Mirror movements were asymmetrically distributed, i.e. more pronounced in the dominant unaffected hand. Although they may result from postlesional reorganization of the central sensorimotor system, the amount of mirror activity was not related to the degree of hemiplegia. Mirror movements disturbed bimanual coordination, even though they could be reduced by voluntary effort.

Key words
Mirror movements, hand function

Artículo completo
Introducción
Los movimientos en espejo son movimientos sincrónicos involuntarios que acompañan a los movimientos intencionales de las partes corporales homólogas contralaterales. Los que afectan a los músculos distales de la mano a menudo se observan en la primera infancia y se consideran una característica del sistema nervioso central inmaduro (Mayston y col. 1999).¹ Normalmente desaparecen en forma gradual en la primera década de vida (Lazarus y Todor 1987; Müller y col. 1997).2,3 Con algunas diferencias en el contexto, algunos autores también utilizaron términos menos específicos, como sinquinesia, movimientos asociados e irradiación motora (Cernacek 1961, Green 1967, Lazarus 1992).4-6Los movimientos en espejo son más acentuados y frecuentes después del daño unilateral temprano (Woods y Teuber 1978, Nass 1985).^7,8 En los niños estudiados, podrían indicar una reorganización compensatoria del sistema motor en la hemiplejía infantil, en los que el hemisferio no dañado logra el control directo de ambos lados corporales, aunque a expensas del control unilateral completamente independiente (Carr 1996, Nirkko 1997).^9,10 Nass (1985)8 afirmó que esta reorganización es la causa de la mejor recuperación de las funciones motoras en los niños en comparación con los adultos después del daño unilateral. No obstante, la relación entre la intensidad de los movimientos en espejo y la función manual (el resultado de la recuperación) en sujetos con parálisis cerebral hemipléjica (PC) es un tema abierto a discusión. Además, existen datos contradictorios acerca de la distribución lateral de estas sinquinesias. Nass (1985)⁸ señaló que los movimientos en espejo se tornan simétricos en niños con PC hemipléjica después de los 10 años de edad, debido a que las proyecciones ipsilaterales que descienden del hemisferio cerebral lesionado son inhibidas cada vez más. Otros autores describieron un patrón asimétrico, en donde la mayor propagación del flujo motor es dirigido desde la mano parética hacia la no afectada (Woods y Teuber 1978).⁷ También se describió un patrón inverso (Cernacek 1961, Green 1967)./SUP>4,5 Tales discrepancias podrían deberse a los diferentes métodos cualitativos utilizados, en los que la intensidad de los movimientos en espejo fue evaluada subjetivamente, sin estandarizar la fuerza de la contracción voluntaria. Para aclarar estos aspectos, las funciones manuales y los movimientos en espejo deben ser evaluados cuantitativamente en niños y adolescentes con PC hemipléjica y en sujetos normales de control. Para que la evaluación cuantitativa sea válida se requieren un nivel controlado de actividad voluntaria en una mano y registros simultáneos de la fuerza en la otra (Lazarus y Todor 1987, Nelles y col. 1998).^2,11 Un conocimiento más detallado de la relación entre los movimientos en espejo y la recuperación motora después de las lesiones cerebrales tal vez permita determinar mejor los mecanismos de restauración del sistema nervioso central. Método
El grupo en estudio consistió en 22 niños y adolescentes (de 6 a 18 años; 12 niñas) con PC hemipléjica. La alteración de la función manual era leve (con posibilidad de movimientos independientes de los dedos y prensión fina) en 19 pacientes y moderada (posibilidad de prensión manual completa) en 3. En 13 casos estaba afectada la mano derecha. Se obtuvieron datos de control de 17 personas de la misma edad, la mayoría de ellas diestras. Todos los participantes dieron su consentimiento informado antes de los experimentos, los que habían sido aprobados por el comité de ética del Instituto Karolinska (Estocolmo). La evaluación clínica de la función manual, fuerza de prensión, destreza y espasticidad (escala de Ashworth) fue realizada por un terapista ocupacional. La fuerza de prensión en la mano parética del grupo con PC estaba reducida en un 50% aproximadamente, mientras que la fuerza de la mano "buena" era comparable a los registros de los controles (figura 1). La destreza unimanual se determinó con una prueba en la cual los participantes recogían pequeños cubos de madera de una caja con la mayor rapidez posible. Se midió el tiempo requerido para esta tarea. La destreza de la mano afectada estaba considerablemente reducida (figura 1).

Figura 1. Fuerza de prensión y destreza unimanual. Los asteriscos indican diferencias significativas entre la mano parética y la mano no afectada (prueba de Wilcoxon, p < 0.05).

La espasticidad era leve o moderada. Para examinar la coordinación bimanual se calificó la participación de la mano afectada en seis tareas bimanuales (abrir una botella, ajustar un nudo, llevar una bandeja, abrochar un botón, utilizar cuchillo y tenedor, sostener y cortar un papel con tijeras). Para cada tarea, el grado de utilización de la mano se calificó entre 0 (sin utilización) y 3 (utilización satisfactoria con prensión normal), por lo que el puntaje posible varió entre 0 y 18.Para las evaluaciones cuantitativas utilizamos un objeto para asir (250 g de peso) con transductores de fuerza, que registraron la fuerza de los extremos de los dedos (Eliasson y col. 1995).¹² En la parte superior del objeto, que se ubicó sobre una mesa, se colocaron dos superficies de prensión paralelas (a una distancia de 2 cm) cubiertas con papel de lija. Los participantes tomaron el objeto con el pulgar y el índice de una mano, lo levantaron unos 10 cm aproximadamente y lo sostuvieron en esa posición. Algunos niños hemipléjicos utilizaron uno o dos dedos adicionales para estabilizar la prensión. Al elevar el objeto, con la otra mano se apretaba rítmicamente una perilla de goma, a razón de 2-3 compresiones por segundo. La perilla estaba conectada a un transductor de presión. Los movimientos en espejo que acompañaban a los movimientos voluntarios fueron visibles como oscilaciones de la fuerza de prensión de la mano que sostenía el objeto. Estas oscilaciones se registraron como actividad en espejo, porque se trataba de fuerzas y no de movimientos (cinemática). Debido a que la cantidad de actividad en espejo varía con la intensidad de la fuerza voluntaria (Todor y Lazarus 1986),13 fue necesaria una estandarización. Evaluamos las pruebas en las cuales las compresiones voluntarias correspondieron a alrededor de 50% (rango 35-65%) de la fuerza máxima. En la segunda tarea, los participantes nuevamente oprimieron la perilla con una mano y sostuvieron el objeto con la otra. No obstante, en esta oportunidad se les solicitó que observaran y suprimieran los movimientos en espejo de la mano que sostenía el objeto. La retroalimentación fue suministrada a través de una pantalla de computadora, en la que la fuerza de prensión de la mano que sostenía el objeto era presentada como una línea brillante. Resultados
En la figura 2 se presentan los datos de un niño con hemiparesia. El trazado superior ilustra las compresiones unimanuales voluntarias y las curvas inferiores muestran la actividad sincrónica en espejo de la mano contralateral que sostenía el objeto.

Figura 2. Datos de un paciente con PC. Curvas superiores: presión generada por las contracciones voluntarias al oprimir la perilla con la mano dominante no afectada (panel izquierdo) y con la mano parética (panel derecho). Abajo: Actividad en espejo simultánea de la mano contralateral que sostiene el objeto. Flechas: comienzo de la tarea de prensión y elevación. N: newton; kPa: kilopascal.

Es evidente que se produjo "actividad en espejo" en ambas manos; no obstante, la de la mano no afectada fue mayor (figura 2, panel inferior derecho). La amplitud media de estas oscilaciones de la fuerza de prensión (promedio de 15 pruebas) fue utilizada como medida cuantitativa.

Figura 3. Actividad en espejo individual. Oscilaciones de la fuerza de prensión de la mano dominante (círculos claros) y de la no dominante (círculos negros). El tamaño de los círculos indica la edad (pequeños: < 12 años; grandes: >= 12 años). Los individuos con actividad en espejo constante se presentan con un sombreado gris (eje X). Recuadro: grupo de control, escala ampliada x 10. N: newton.

Los resultados individuales de todos los participantes se presentan en la figura 3. Con nuestro método cuantitativo sensible fue posible detectar actividad en espejo en todos los pacientes con PC hemipléjica excepto uno (panel izquierdo). También se detectaron pequeñas oscilaciones de la fuerza en 10 (60%) de los sujetos de control (panel derecho). Sin embargo, la actividad en espejo del grupo con PC fue, en promedio, unas 15 veces mayor. Típicamente, la actividad en espejo de la mano dominante (figura 3, círculos claros) fue mayor que la registrada en la mano parética no dominante (círculos negros), por lo que la propagación principal del flujo motor se dirigía desde la mano afectada hacia la mano dominante, no afectada. Esta asimetría no sólo reflejó la diferencia de fuerza entre ambas manos. Al ampliar los datos también se observó el mismo patrón en los sujetos de control. La actividad en espejo disminuyó con la edad (figura 3, tamaño de los símbolos) en el grupo de control. Por el contrario, no observamos ninguna correlación entre la edad y la amplitud o la distribución de la actividad en espejo en el grupo con PC. Los datos de ambos grupos se presentan en la tabla 1. El análisis estadístico (ANOVA) confirmó diferencias altamente significativas entre las manos y los grupos.

La actividad en espejo no pudo ser suprimida completamente. Al proporcionar una retroalimentación, los sujetos con PC hemipléjica pudieron reducir las oscilaciones de la fuerza involuntaria de prensión alrededor de un 30% (mano dominante) o 50% (mano afectada) con respecto al valor inicial (figura 4).

Figura 4. Supresión de la actividad en espejo por los individuos hemipléjicos. Los valores basales (determinados como porcentajes) fueron medidos antes, sin supresión, en la mano dominante (barra clara) y en la mano parética (barra negra).

No obstante, cuando intentaban suprimir la "actividad en espejo", los movimientos rítmicos voluntarios se alteraron y se tornaron irregulares. En las pruebas clínicas, la actividad motora involuntaria alteró la coordinación bimanual, por ejemplo, al abrochar un botón, ajustar un nudo o abrir una botella. Los pacientes con fuertes movimientos en espejo utilizaron menos su mano parética durante tales tareas, por lo que obtuvieron puntajes más bajos durante las pruebas bimanuales (figura 5).

Figura 5. Puntaje bimanual y actividad en espejo de ambas manos en individuos con PC hemipléjica. Una fuerte actividad en espejo de cualquiera de las manos se asocia con menor participación de la mano parética durante las tareas minuales, obteniéndose puntajes más bajos.

Incluso los participantes que pudieron suprimir satisfactoriamente la actividad en espejo no tuvieron un desempeño significativamente mejor. La capacidad para reducir los movimientos "en espejo" involuntarios en la situación experimental no sería utilizada durante las tareas funcionales de la vida cotidiana. Tampoco se observó una correlación significativa entre la cantidad de la actividad en espejo y las evaluaciones clínicas de destreza, espasticidad y fuerza. Esto indica que en nuestro grupo de niños y adolescentes con PC hemipléjica leve y moderada, los movimientos en espejo más intensos no indican un mejor resultado funcional. Discusión
La fuerte actividad en espejo en pacientes con PC hemipléjica alteró la coordinación bimanual. La influencia negativa de los movimientos en espejo se debe a su carácter simétrico, lo que podría ser útil en algunos movimientos simétricos; por ejemplo, al extender ambas manos simultáneamente, la mano parética puede realizar un movimiento más rápido (Sugden y Utley 1995).14 No obstante, en la mayoría de las actividades de la vida cotidiana, ambas manos realizan acciones asimétricas. La no dominante típicamente desempeña una función de sostén o estabilizante, mientras que la dominante es la que manipula el objeto; por ejemplo, al cortar un papel con tijeras o sacar monedas de un monedero. En otras actividades en las que ambas manos trabajan en direcciones diferentes, como sucede al atar un nudo o cerrar un cierre a cremallera, las órdenes motoras que reflejan la actividad motora de la mano contralateral alterarán la coordinación. La supresión voluntaria de los movimientos en espejo podría ser un abordaje terapéutico para mejorar la coordinación intermanual (Lazarus 1992).⁶ Los niños con PC hemipléjica pudieron reducir voluntariamente la actividad en espejo, pero la fuerza y el ritmo de los movimientos intencionales (la opresión de la perilla) también se alteraron. Por lo tanto, la atención dirigida a suprimir la actividad en espejo interfirió con las órdenes motoras del movimiento intencional. Además, la capacidad para inhibir las oscilaciones de la fuerza de prensión con la ayuda de la retroalimentación no se asoció con mejor participación de la mano afectada durante las tareas bimanuales familiares. En consecuencia, la posibilidad de mejorar efectivamente las habilidades bimanuales funcionales por medio de tal supresión es cuestionable.La actividad en espejo fue más intensa en la mano dominante que en la mano parética, por lo cual se deduce que las órdenes motoras dirigidas a la mano afectada influyeron en las acciones de la mano dominante. Algunos niños con PC no utilizaron su mano afectada en las tareas bimanuales, a pesar de que su función era relativamente buena ¿Podría ser ésta una estrategia para evitar la interfertencia, ya que el uso de la mano parética habría alterado la precisión de la mano "buena" Los terapistas a menudo utilizan una intervención en la que alientan a los niños a emplear su mano afectada en todas las actividades. Esta estrategia tal vez sea errónea para las tareas bimanuales en pacientes con fuerte actividad en espejo; sería preferible permitir la realización de esas tareas con la participación limitada de la mano afectada.La ligera actividad en espejo de los niños sanos de control puede ser explicada por dos mecanismos neurofisiológicos diferentes. En primer lugar, las órdenes motoras de un hemisferio son transmitidas a través de vías corticoespinales ipsilaterales, en conjunto con la descarga predominante a través de proyecciones corticoespinales cruzadas. En niños normales de hasta 10 años de edad estudiados con estimulación magnética transcraneal, Müller y col. (1997)³ demostraron proyecciones corticoespinales ipsilaterales. La maduración sucesiva de proyecciones inhibitorias, que suprimen estas vías ipsilaterales descendentes, explica la reducción dependiente de la edad de la actividad en espejo durante la ontogenia normal. No obstante, las conexiones ipsilaterales se proyectan principalmente hacia los músculos proximales, mientras que los movimientos en espejo afectan en especial a los músculos distales de la mano. Además, la prolongada latencia de los potenciales evocados motores ipsilaterales no coincide con la "sincronización" de los movimientos en espejo. Como segundo mecanismo se sugirió que puede producirse activación bilateral de ambos hemisferios cerebrales durante tareas unilaterales (Mayston y col. 1999).¹⁵ En este caso, los movimientos en espejo serían el resultado de la activación simultánea de vías corticoespinales cruzadas originadas en la corteza motora derecha e izquierda. Estas vías desaparecen a medida que se lateraliza la actividad cortical, ya que la inhibición interhemisférica aumenta con la edad (Heinen y col. 1998).¹⁶ La inhibición interhemisférica suprime la corteza motora ipsilateral a la mano activa durante las tareas unimanuales (Ferbert y col. 1992).¹⁷Después del daño cerebral unilateral temprano, el hemisferio sano puede participar en el control voluntario de ambos lados del cuerpo, debido a la reorganización de las vías motoras descendentes. Los axones corticoespinales originados en el hemisferio no dañado pueden ramificarse para inervar simultáneamente conjuntos de motoneuronas izquierdas y derechas de músculos análogos (Carr y col. 1993).¹⁸ El impulso anormal común resultante, dirigido a los músculos de ambas manos, produce fuertes movimientos en espejo (Carr 1996).⁹ Además, varios estudios informaron que en las personas con PC hemipléjica se observa activación del hemisferio intacto durante los movimientos voluntarios de los dedos de cualquiera de las manos (Cao y col. 1994; Thickbroom y col. 2001).^19,20 Por lo tanto, ambos mecanismos -las proyecciones ipsilaterales y la activación bilateral- contribuyen a los fuertes movimientos en espejo después del daño cerebral temprano. Su asimetría lateral podría deberse a diferentes patrones de actividad cortical (figura 6).

Figura 6. Ilustración esquemática de las vías motoras ipsilaterales y ramificadas originadas en el hemisferio no afectado (en blanco). Los movimientos voluntarios de la mano "buena" no afectada pueden causar activación focal (óvalo rojo) de este hemisferio, con algunos movimientos en espejo en la mano parética. Los movimientos intencionales de la mano afectada activan ambos hemisferios, desencadenando fuerte actividad "en espejo" de la mano no afectada a través de las proyecciones cruzadas.

Los movimientos voluntarios de la mano no afectada tal vez implican una activación relativamente focal de la corteza sensoriomotora intacta, mientras que las contracciones comparables (en términos de fuerza máxima) de los músculos de la mano afectada requieren actividad bilateral y más generalizada. Esta activación difusa podría facilitar el desarrollo de intensos movimientos en espejo de la mano "buena", conducidos a través de las proyecciones que se originan en el hemisferio no dañado. Se requieren registros simultáneos de la actividad cerebral, la fuerza de contracción y la actividad en espejo para probar esta hipótesis. Las variaciones interindividuales en la intensidad de la actividad en espejo (véase la figura 3) probablemente se deben a diferentes grados de reorganización corticoespinal, según la extensión de las lesiones y el momento de su producción.Carr y col. (1993)¹⁸ observaron que los movimientos en espejo se asocian con mejor función manual en un subgrupo de pacientes con PC hemipléjica. La estimulación magnética del hemisferio cerebral afectado no indujo contracciones de los músculos de la mano en estos sujetos, indicando daño unilateral grave. No obstante, los movimientos independientes de los dedos de la mano afectada eran posibles, aunque con actividad en espejo acentuada. Se demostraron vías corticoespinales compensadoras con axones ramificados, originadas en el hemisferio no dañado. Aunque en estos pacientes los movimientos en espejo indicaron una reorganización funcionalmente eficiente, el hallazgo no pudo ser generalizado a todos los casos. En este estudio, las funciones de la mano parética (destreza, espasticidad, fuerza) no se correlacionaron con la actividad en espejo. Esta no es un indicador general de recuperación eficiente en sí misma. La magnitud del daño subyacente y las funciones residuales del hemisferio afectado deben ser consideradas en cada caso individualmente (Turton y col., Staudt y col.).^21,22

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