LUTZOMYIA (NYSSOMYIA) UMBRATILIS AND THE ECHO-EPIDEMIOLOGY OF THE LEISHMANIOSIS TEGUMENTAR AMERICANA ASSOCIATED TO LEISHMANIA (VIANNIA) GUYANENSIS IN AMAZONIA

Abstract
Lutzomyia umbratilis has been incriminated as the principal vector of Leishmania (Viannia) guyanensis in the Amazon region, north of the Amazon river. The discovery of this sandfly naturally infected with L. (V.) braziliensis in the north of the State of Mato Grosso, where L. (V.) braziliensis has been isolated from humans, however, has reinforced an hypothesis that L. umbratilis could represent a complex of sibling species based on the apparent infrequency of human infection with L. (V.) guyanensis in Amazonian Brazil south of the Amazon river system. In order to ascertain whether or not L. umbratilis is in fact a complex of sibling species, studies were made on the morphology, morphometry and ecology of populations of this sandfly in Brazil (states of Amazonas, Amapá, Pará and Mato Grosso) and Venezuela (state of Bolívar). Analyzes of morphology (qualitative characters) for the populations from both countries failed to provide evidence of a complex of species, but 75% of the morphometric (quantitative) characters did reveal statistically significant differences separating the Brazilian and Venezuelan populations. The phenetic analysis did not provide evidence of heterogeneity among the Brazilian populations. In the state of Mato Grosso L. umbratilis was abundant in the forest canopy but could not be found on the trunks of the same trees. This contrasts greatly with past observations on the behaviour of this sandfly in the north of the Amazon River system, where there is a heavy concentration of the vector on the lower parts of the large trees, particularly in the earling morning. Studies on the eco-epidemiology of cutaneous leishmaniasis in the State of Acre, Brazil, strongly suggest the participation of L. umbratilis in the transmission of L. (V.) guyanensis in the south of the Amazon river.

Key words
Lutzomyia umbratilis, aspectos morfológicos, morfométricos, biológicos

Artículo completo
La leishmaniasis tegumentaria americana (LTA) está ampliamente distribuida por América latina. En Brasil representa un serio problema de salud pública que se registra actualmente en todas las unidades federales, incluso en áreas periurbanas. Así como la leishmaniasis visceral, la LTA es una enfermedad que integra la lista del Sistema de Notificación Compulsiva del Ministerio de Salud. En la región amazónica, la mayoría de los casos humanos de LTA se encuentran asociados a Leishmania (Viannia) guyanensis,¹ presentando con frecuencia un cuadro clínico de lesiones múltiples, siendo el principal vector Lutzomyia (N.) umbratilis.²
En Brasil esta especie se encuentra distribuida principalmente en los estados de Acre, Amapá, Amazonas, Maranhão, Mato Grosso, Pará y Rondônia.³ Balbino y col.⁴ relataron la presencia de esta especie en Recife, estado de Pernambuco, sin aportar pruebas de su importancia epidemiológica.
Inicialmente la especie fue sugerida como transmisora de L. (V.) guyanensis por Lainson y col.,⁵ en Monte Dourado, estado de Pará. Esta evidencia fue confirmada por la infección natural de L. (N.) umbratilis por L. (V.) guyanensis, además de que 90% de los ejemplares de este flebótomo fueron encontrados picando seres humanos.⁶ Complementando los estudios llevados a cabo por el grupo de Lainson, en la región amazónica Ready y col.⁷ observaron alta antropofilia; infección natural por L. (V.) guyanensis; distribución espacial coincidente con los casos de LTA, y el hábito acrodendrófilo de la especie, la cual se alimenta de los perezosos Choloepus didactylus, reservorios primarios de L. (V.) guyanensis.
La actividad hematofágica de las hembras de L. (N.) umbratilis es crepuscular y nocturna. La especie puede ser encontrada en reposo sobre troncos de árboles de gran porte durante las primeras horas del día, momento en el cual podrá atacar al hombre al entrar éste en la floresta para cazar o trabajar. Se supone que en ese lapso puede tener lugar la transmisión de L. (V.) guyanensis.⁸
En el continente americano, la especie está presente en Venezuela, Surinam, Guayana Francesa, Guyana, Colombia, Perú y Bolivia.¹⁰ Feliciangeli y col.¹¹ registraron por primera vez la presencia de L. (N.) umbratilis en el estado de Bolívar, Venezuela, y la asociaron con la transmisión de L. (V.) guyanensis, como consecuencia de la expansión de este ciclo zoonótico, a partir de Brasil y de la Guayana Francesa. En Guyana, Rawlins y col.¹² describieron casos humanos de LTA causados por L. (V.) guyanensis y sugirieron a L. (N.) umbratilis, con alta prevalencia en la región, como principal vector del parásito. Es importante mencionar que todos los estudios llevados a cabo en la región amazónica registraron la asociación de L. (N.) umbratilis con L. (V.) guyanensis únicamente en localidades al norte del río Amazonas.^5-7,9
Durante el período 1998-1999, Azevedo y col.¹³ presentaron datos de observaciones realizadas en el municipio de Peixoto de Azevedo, norte del estado de Mato Grosso, Brasil central, área de transmisión de la LTA. Los autores aislaron y caracterizaron L. (V.) braziliensis en humanos y, en el estudio de la fauna de flebótomos, L. (N.) umbratilis fue la especie más abundante y considerada sumamente antropofilica, aun en áreas de vegetación preservada. La presencia de especímenes posados sobre los troncos de los árboles durante el amanecer –un aspecto característico de L. (N.) umbratilis, observado frecuentemente en la región amazónica por Lainson y col.⁸– no fue verificada en este estudio. Los autores también registraron el hallazgo de L. (N.) umbratilis infectada por L. (V.) braziliensis, describiendo por primera vez la asociación de esa especie de flebótomo con otra especie de Leishmania, al sur del río Amazonas.
Lainson,¹⁴ considerando la información disponible en la literatura, cuestionó el hecho de que esa especie estuviera infectada por L. (V.) guyanensis solamente al norte del río Amazonas, sugiriendo la existencia del complejo umbratilis. Los hallazgos en el estado de Mato Grosso, recientemente publicados por Azevedo y col.,¹³ apoyan esa hipótesis.
Con el interés de profundizar los conocimientos sobre este flebótomo, se están realizando estudios multidisciplinarios, relacionados con aspectos morfológicos, morfométricos, biológicos y bioquímicos de diferentes poblaciones de L. (N.) umbratilis, en áreas de transmisión de LTA en Brasil y Venezuela.
Azevedo y col.¹⁵ analizaron 64 caracteres morfológicos cualitativos y cuantitativos de machos y hembras, presentes en cabeza, tórax y abdomen de poblaciones de Brasil (Serra do Navio, estado de Amapá; Manaus, estado de Amazonas; Monte Dourado, estado de Pará, e Peixoto de Azevedo, estado de Mato Grosso) y de Venezuela (Gran Sabana, estado de Bolívar). Solo los caracteres cuantitativos revelaron diferencias entre las poblaciones estudiadas. El análisis a través de la interpretación conjuntista mostró que 77% de los caracteres presentaron heterogeneidad, separando las poblaciones en dos conjuntos: el de Venezuela y el de las poblaciones brasileñas. En el análisis fenético realizado a partir de la construcción de una matriz binaria con los caracteres cuantitativos de machos y hembras, el dendrograma obtenido reveló la formación de dos clusters: en el primero, entre las poblaciones brasileñas y venezolanas el valor de similitud indicó 0.08; en el segundo, entre las poblaciones de los estados brasileños el valor de similitud varió entre 0.63 y 0.77.
Aunque existen evidencias (infección natural por Leishmania spp., comportamiento en el hábitat natural y morfometría) que muestran heterogeneidad entre las poblaciones de las regiones norte y central de Brasil, y entre el conjunto de las brasileñas y la población venezolana, sería inconveniente asumir el “complejo” umbratilis.
Tabla 1El Programa Nacional de Leishmaniasis, de la Secretaría de Vigilancia en Salud/Fundação Nacional de Saúde,¹⁶ de Brasil, al asociar la alta densidad de casos humanos de LTA con variables socioambientales, describió circuitos de producción de la enfermedad que consideran a L. (N.) umbratilis como vector potencial en la región norte. Un circuito con características rurales y ocupacionales, descrito en el estado de Acre (AC), merece especial atención, como consecuencia del registro significativo de la forma clínica mucosa, que presenta un 12% de prevalencia. Según datos de la Vigilancia Epidemiológica (AC) el perfil epidemiológico de la enfermedad en ese estado refleja, principalmente, pacientes de sexo masculino (72%) y ninõs mayores de 10 años (89%) como los más afectados. Se destacan los municipios de Rio Branco y Xapuri con altos registros de notificación de casos humanos de LTA, en los dos últimos años. Desde 2001 se están llevando a cabo estudios a fin de conocer los vectores y ciclos de transmisión en esos municipios, aunque algunas especies de flebótomos potenciales transmisores en otras áreas de Brasil hayan sido registradas en el estado. Según Azevedo y col.¹⁷ hasta el momento fueron identificadas 36 especies de flebótomos, con predominio de los subgéneros Nyssomyia y Psychodopygus (Tabela 1). Entre las especies presentes en los dos municipios merecen especial atención, por su importancia epidemiológica, L. (N.) whitmani –la de mayor representatividad–, L. migonei y L. (N.) umbratilis; en Rio Branco (Figura 1A), y L. (N.) flaviscutellata, L. (N.) ubiquitalis, L. (N.) whitmani, L. (N.) umbratilis y L. migonei, en Xapuri (Figura 1B). Recientemente, Tojal y col.¹⁸ aislaron y caracterizaron las leishmanias dermotrópicas circulantes entre los pacientes de Rio Branco: L. (V.) braziliensis, L. (V.) guyanensis y L. (V.) lainsoni. Estos datos manifiestan la existencia de un ciclo de transmisión que involucra L. (V.) guyanensis y L. (N.) umbratilis, en Rio Branco, al sur del río Amazonas. Jennings y col.¹⁹ informaron el aislamiento de L. (V.) guyanensis a partir de pacientes provenientes de Santarém, estado de Pará, al sur del río Amazonas.



Los estudios continúan a fin de ampliar los conocimientos sobre L. (N.) umbratilis y de comprender su real participación en la epidemiología de la LTA en la región amazónica.
Los autores no manifiestan “conflictos de interés”.

Bibliografía del artículo

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