Three dimensional power Doppler in the assessment of placental blood vessels

Abstract
In order to compare the performance of classical two dimensional (2D) and three-dimensional (3D) ultrasound, both with power Doppler technology in assessment of placental blood vessels, we examined pregnant volunteers in third trimester of pregnancy. The aim of the study was to follow the branching of main stem vessel as far as possible distally in placenta. There was no difference in visualisation of primary placental stem vessels by 2D and 3D power Doppler. However, 3D power Doppler performs better distally, and difference becomes apparent being statistically significant on the level of secondary stem (p=0.03) and even more prominent on the level of tertiary stem vessels (p=0.0008). There was no difference in the visualisation rate of maternal branches of uteroplacental circulation (p>0.05), as well as no differences in the density of placental vascular network between normal pregnancy and pregnancies complicated by intrauterine growth restriction and pre-eclampsia.

Key words
Placenta, vasos, ultrasonido

Artículo completo

Introducción
La tecnología Doppler combinada con el ecografía tridimensional (3D) provee una excelente herramienta diagnóstica para evaluar la red vascular placentaria en un embarazo en curso. Estos dos nuevos descubrimientos en la tecnología del ultrasonido difieren de la "clásica" técnica bidimensional (2D) convencional Doppler color con mejor sensibilidad para detectar velocidades de flujo sanguíneo más bajas (1). La capacidad de la ecografía 3D, sola o en combinación con la tecnología Doppler, se encuentra bien establecida en la evaluación de la anatomía y morfología fetal, así como en la práctica ginecológica, especialmente en el campo de la oncología (2-5). La ecografía 3D se ha utilizado en la medición del volumen de la placenta humana a finales del primer trimestre (6). Sobre la base de la ecografía 3D, se calcularon y correlacionaron los índices y factores funcionales placentarios que afectaban la placenta (7). Sin embargo, sólo hay pocos informes sobre la valoración de la red vascular placentaria mediante ecografía 3D con tecnología Doppler (1,6,8,9).

Este estudio se realizó para comparar el desempeño de la ecografía clásica 2D y la nueva 3D, ambas con tecnología Doppler, en la visualización de la red vascular placentaria durante el embarazo en curso.

Pacientes y métodos
Dieciséis voluntarias embarazadas fueron examinadas luego de obtener el consentimiento informado. El estudio tuvo la aprobación del comité de ética del hospital. Se utilizó un equipo convencional Kretz Voluson 530 y Kretz 9900 (Kretz, Austria) con un transductor de múltiples frecuencias (3-9 MHz) y software Kretz incorporado. La medición de los vasos placentarios se realizó de la siguiente manera. Primero se determinó el sitio placentario por medio de ecografía en tiempo real con un transductor a 3.5 MHz. Se eligió un plano de visualización paralelo al área de fijación placentaria, y se identificó la inserción del cordón umbilical. A continuación se aplicó la técnica Doppler. Mediante la rotación del transductor en todas las direcciones alrededor del punto central identificado por la inserción del cordón umbilical, se localizaron los vasos placentarios y se siguieron lo más distalmente posible. El cordón umbilical, que normalmente contiene dos arterias y una vena umbilical, se inserta en la placenta. Las arterias umbilicales dan nacimiento a la circulación fetal de la placenta por medio de vasos que se extienden a lo largo de la superficie placentaria. Estos vasos son llamados ramas primarias (figura 1).

Figura 1. Vasos sanguíneos placentarios. Los vasos superficiales atraviesan la placa coriónica y se transforman en troncos primarios que originan ramas secundarias, terciarias y vasos cotiloideos y vellosos. Del lado opuesto existe una apertura de las arterias espiraladas al espacio intervelloso.

Ellos perforan la placa coriónica y dan nacimiento a la jerarquía de vasos intraplacentarios: de mayor a menor, ramas primarios, secundarias, terciarias, ramas cotiloideas y vellosas (figura 1). En algunas nomenclaturas las ramas primarias fueron llamadas ramas principales mientras que las ramas secundarias se llamaron solamente ramas. Se anotó el nivel más profundo de ramificación de vasos intraplacentarios: un vaso primario – luego que el vaso superficial perforara la placa coriónica se identificó como una rama, un vaso secundario como dos y finalmente un vaso terciario como tres. La misma área se analizó con la técnica Doppler. La "ventana" electrónica 3D para técnica Doppler y para la valoración 3D se ubicó de forma central a la inserción del cordón umbilical. El software del epuipo realizó automáticamente las adquisiciones de volumen, y cada tiempo de adquisición fue de aproximadamente 10 segundos. Se realizaron varias adquisiciones y el procedimiento se repitió hasta obtener una imagen satisfactoria del largo total de la placenta y de las ramificaciones vasculares primarias dentro del tiempo determinado permitido para el examen. Se intentó registrar la mayor cantidad de placenta posible, incluyendo los vasos maternos y placentarios en todos los volúmenes. Las dificultades surgieron principalmente en condiciones de visualización subóptima debida a obesidad materna, y se relacionaron con los movimientos de respiración maternos y las pulsaciones transferidas originadas del contacto uterino con la aorta de la madre en los casos de placenta en posición posterior. Los volúmenes escaneados, incluyendo la escala de grises y técnica Doppler, se adquirieron y grabaron en un medio de almacenamiento provisto por el epuipo. Subsecuentemente se evaluaron para tener óptima cantidad de información y se analizaron en las imágenes originales planas bidimensionales, en imágenes planas tridimensionales y en vistas de reproducciones de volumen luego de la reconstrucción por rotación en todos los ejes (X, Y y Z). La meta de este estudio era seguir las ramificaciones de los vasos principales hasta donde fuera posible, y valorar la tasa de visualización de los vasos maternos (arteria espiralada y radial) que alimentan el espacio intervellosos del área examinada. La duración máxima de la ecografía se limitó a 15 minutos. Los resultados del estudio estuvieron disponibles solamente para los investigadores principales, y no alteraron el curso ulterior del embarazo. Los análisis estadísticos se realizaron utilizando software Arcus Pro Stat, Ver. 3.03 (Medical Computing Aughton, Reino Unido). El nivel de p < 0.05 se consideró estadísticamente significativo.

Resultados
Los resultados originales de este trabajo fueron publicados en el Journal of Perinatal Medicine 2002 (10). En total se incluyeron 16 mujeres. Entre ellas, 15 tenían un embarazo único y una tenía un embarazo múltiple con mellizos, complicado con síndrome de transfusión entre gemelos (STEG). Las gestaciones únicas fueron examinadas en el tercer trimestre, a una edad gestacional mediana de 38 semanas (entre las 37 y las 40 semanas), mientras que la mujer con mellizos fue evaluada a partir de las 29 semanas de embarazo. No hubo signos de desprendimiento, infección, hemorragia, diabetes, trastornos vasculares sistémicos u otra condición que pudiera influir la anatomía vascular placentaria. Todas las mujeres incluidas en el estudio fueron controladas y parieron en nuestro departamento, y no se encontraron anomalías placentarias morfológicas obvias ni inserciones velamentosas del cordón luego del alumbramiento. La tasa de visualización de los vasos placentarios está representada en la tabla 1.

Encontramos la ecografía 3D superior a la 2D (ambas con tecnología Doppler) en la determinación de las ramas vasculares distales de los vasos placentarios fetales (p < 0.05). Nuestros resultados muestran que los vasos placentarios vistos con la técnica Doppler 3D se correlacionan bien con la anatomía conocida. Una revisión de los datos de volumen usando imágenes planas triortogonales tiene dos ventajas. Primero, éstas se pueden obtener de orientaciones imposibles usando ecografía 2D; y segundo, pueden ser vistas en conjunto con imágenes reproducidas de volumen para permitir la identificación de vasos específicos. No hubo diferencia en la tasa de visualización de las partes maternas de la circulación uteroplacentaria (arterias espiraladas y radiales) con ecografía 2D y 3D con técnica Doppler (p > 0.05). Uno de los ejemplos de visualización de vasos placentarios con técnica Doppler 2D y 3D se presenta en la figura 2.

Figura 2. La visualización de los vasos fetales placentarios por Doppler 2D color (arriba), power Doppler (medio) y power Doppler 3D (abajo). El Doppler 2D puede visualizar los vasos primarios y secundarios mientras que el 3D puede ver los vasos terciarios.

En el embarazo complicado con STEG fuimos capaces de ver la red vascular placentaria entera utilizando ecografía de técnica Doppler 3D, incluyendo anastomosis arteriovenosas que creemos responsables del STEG. Los vasos únicos no pareados del gemelo dador pueden ser claramente visualizados, corriendo por la superficie de la placenta, desapareciendo en el cotiledón, así como vasos únicos no pareados surgiendo del mismo cotiledón dirigiéndose hacia el gemelo receptor (figura 3).

Figura 3. Red vascular placentaria a las 29 semanas de gestación en un embarazo complicado con síndrome de transfusión entre gemelos.

Discusión
En este estudio, valoramos la visualización de los vasos fetales placentarios usando ecografías 2D y 3D ambos con power Doppler. Optamos por la tecnología del power Doppler, ya que se la encontró superior en comparación con la técnica convencional Doppler color. Mediante la técnica de power Doppler, el ruido del ultrasonido está menos presente ya que el flujo sanguíneo se puede observar como un color de fondo homogéneo en vez de diferentes colores como se ve en el Doppler color convencional (11). Esto hace a la técnica power Doppler más sensible, por la capacidad para visualizar vasos sanguíneos de diámetro más pequeño con menor velocidad de flujo, lo que es característico de los vasos placentarios. Además de ello, no es necesario usar filtros de baja frecuencia, que pueden causar la completa ausencia de detección de señales de flujo sanguíneo de baja velocidad. La técnica power Doppler utiliza planimetría de flujo color, creando señales integradas más dependientes de la densidad que de la velocidad de flujo sanguíneo (12). Las señales de flujo sanguíneo se vuelven independientes del ángulo y los vasos pequeños analizados en sección transversa aparecerán en la pantalla ecográfica, lo que no es posible utilizando la técnica Doppler color convencional. Sin embargo, la técnica power Doppler no tiene la posibilidad de detectar la dirección del flujo, pero esto no era de importancia en nuestro proyecto de investigación. Con tales características, se encontró que la técnica power Doppler fue muy útil para hacer mapas de flujo sanguíneo en órganos parenquimatosos como la placenta y los riñones (13). En los primeros tiempos de la técnica power Doppler se recomendó el uso de sulfato de dihidroxiandrostenediona (DHEA-S) como medio de contraste para poder visualizar los vasos placentarios más claramente (14). Los autores estudiaron el efecto del DHEA-S en el flujo sanguíneo placentario en 11 mujeres con un embarazo no complicado entre las 37 y 39 semanas de gestación, mediante comparación de la técnica power Doppler con el resultado obtenido luego de la administración intravenosa de 200 mg de DHEA-S disuelto en 20 ml de dextrosa al 5%: se observó que las mejoras de la técnica power Doppler luego de la inyección con DHEA-S eran evidentes en todos los casos, y propusieron este método para la valoración de la función uteroplacentaria durante el embarazo en curso (14). Hoy en día se acepta que el medio de contraste no es necesario, y los resultados de nuestro estudio apoyan dicha observación (1,8,10,13).

Se encontró que la ecografía 2D con la técnica Doppler era suficiente para el análisis de los vasos placentarios mayores, incluyendo la inserción del cordón umbilical y los vasos superficiales placentarios que recorren la placa coriónica. En nuestro estudio fue posible seguir la arteria y vena umbilical desde la inserción del cordón en todos los casos. No obstante, se necesitaron grandes esfuerzos y experiencia para seguir cada vaso placentario superficial aislado desde la inserción del cordón umbilical hasta el lugar donde perfora la placa coriónica desapareciendo dentro del cotiledón. Para realizar esto, la ecografía 3D con la técnica power Doppler es superior, en comparación con la ecografía 2D, en rapidez y precisión. Esto no es solamente debido a la posibilidad de memorizar los segmentos examinados en los distintos medios de memoria realizando los análisis subsecuentes posibles. En general la ecografía 3D es más rápida, ya que puede presentar la ramificación completa de los vasos placentarios en el segmento definido del tejido placentario durante un único examen. Por ello, el tiempo de exposición se reduce, así como la energía enviada por el ultrasonido, lo que disminuye su potencial efecto dañino. Las desventajas de la ecografía 2D son obvias. Aun con el uso de equipamientos de alta calidad disponibles en el mercado, no es posible visualizar la arquitectura completa y la ramificación de los vasos principales. Por lo tanto, la técnica Doppler 2D sólo puede ser utilizada parcialmente para confirmar los resultados de los estudios histológicos sobre la ramificación de la arteria umbilical en el sistema de los llamados vasos principales durante un embarazo en curso (1). En nuestro estudio encontramos que la técnica power Doppler 3D fue superior al 2D en la detección y visualización de ramas vasculares placentarias. No hubo diferencias en la visualización de los vasos principales primarios; sin embargo, las diferencias se volvieron estadísticamente significantes a nivel de los vasos secundarios (p = 0.03) y aún más prominentes a nivel de los vasos terciarios (p = 0.0008). Existen varias razones para ello. La ecografía 2D Doppler puede mostrar vasos sanguíneos en su mayoría si son examinados en su longitud total o parcial. No obstante, si estos son examinados en una sección transversa, a pesar de la mejor visualización en la técnica power Doppler que con la técnica Doppler color, esos vasos se reflejaran en la pantalla del ecógrafo como puntos codificados en color que se pueden pasar por alto fácilmente o pueden ser diagnosticados erróneamente como un distorsión debida al movimiento. La reconstrucción computarizada de numerosas imágenes 2D obtenidas durante el examen 3D y su combinación pueden crear la percepción de tercera dimensión. Esas imágenes de reproducción de volumen fueron valiosas para permitir al investigador a adquirir un entendimiento general más completo de la anatomía placentaria. En esas imágenes, los puntos codificados en color que representaban la sección transversa de un pequeño vaso placentario se pueden combinar para hacer posible la visualización del largo total o parcial del vaso sanguíneo examinado. Por ello, las imágenes de reconstrucción de volumen ayudan al investigador a seguir la continuidad de los vasos, cuando éstos se enroscan y retuercen, gracias a la percepción de la tercera dimensión. Con la rotación de estas imágenes generadas por computadora se vuelve mucho más fácil poder ver las ramas vasculares distales al vaso principal, hasta el nivel de los vasos terciarios, en un 75% de los casos. Por tal motivo, la técnica Doppler 3D puede mostrar más precisamente los vasos placentarios en general, así como su relación con las estructuras que los rodean dentro de la placenta (15). El sistema vascular placentario termina con los vasos cotiloideos y vellosos. Estos no se vieron usando ecografía Doppler 2D o 3D. Esos vasos se caracterizan por velocidades de flujo sanguíneo lentas pero, más importante, se encuentran en las proximidades del espacio intervelloso y de la apertura de las arterias espiraladas. Por esto, las señales de flujo sanguíneo que se puedan originar en ellos se verán superpuestas con la señal mucho más potente obtenida de la apertura de las arterias espiraladas, haciendo el análisis por separado imposible (figura 4).

Figura 4. Combinación de flujo sanguíneo en la apertura de las arterias espiraladas, espacios intervellosos y flujo sanguíneo en las partes terminales de la circulación placentaria fetal.

Nuestros resultados son muy similares a los de Pretorius y col.(1) Ellos analizaron 14 voluntarias embarazadas con embarazos normales y lograron observar los principales vasos primarios en todos los casos, los vasos secundarios en un tercio de los casos y los vasos terciarios en pocos casos. Los autores examinaron una mujer con retraso del crecimiento intrauterino y encontraron que la vasculatura placentaria no mostraba diferencia alguna comparada con los valores normales de la misma edad gestacional. En estos momentos se está realizando un proyecto similar en nuestro instituto, y nosotros tampoco encontramos diferencias en la vasculatura placentaria cuando se compararon embarazadas con retraso del crecimiento intrauterino y embarazos complicados con hipertensión inducida por el embarazo con las mujeres cursando un embarazo normal (figura 5, tabla 2).

Figura 5. La densidad de los vasos sanguíneos placentarios definida como escasa (0-2 vasos)(arriba), densidad media (medio) y red vascular densa (abajo), con power Doppler 3D.

En el estudio de Pretorius y col., se ha publicado que el proceso de la vascularización placentaria tiene un modelo progresivo hacia el final del embarazo (1). Esto fue confirmado por el posterior trabajo de Bude y col. (16) En nuestro proyecto, al determinar los criterios de inclusión, se seleccionó un grupo de mujeres a finales del tercer trimestre y en consecuencia se evitó la posibilidad de incrementar el número de vasos y ramas vasculares con el avance de la gestación para influenciar los resultados. El modelo progresivo de vascularización también está presente en el lado materno de la circulación placentaria. Hay una expansión continua del espacio vascular, mayormente debido al aumento de volumen del espacio intervelloso, lo que hace posible el intercambio de la sangre y los nutrientes necesarios para el crecimiento y bienestar fetal (17). La superficie activa de contacto entre la circulación fetal y materna se estimó en varios metros cuadrados en la superficie de un órgano discoidal de sólo 20-25 cm de diámetro. Esto es posible por la especial organización y estructura de las unidades funcionales placentarias, y el incremento progresivo del número de vasos fetales placentarios durante el curso del embarazo fue confirmado en un informe reciente (6). Del lado materno, no encontramos diferencias en la tasa de visualización de las arterial espiraladas y radiales con el uso de la técnica Doppler 2D y 3D. Esto no nos sorprende, ya que esos vasos son más anchos en diámetro y tienen una velocidad de flujo sanguíneo característica alta, lo que hace relativamente sencilla su visualización con la tecnología Doppler 2D convencional (18). La revisión sobre las partes maternas de la circulación uteroplacentaria y sus cambios en el embarazo en curso, así como las posibilidades diagnósticas de la ecografía Doppler en este campo han sido publicadas en forma reciente y no se las seguirá tratando en este trabajo (19).

Al igual que en el embarazo único, se encontró que la técnica Doppler 3D era útil en la valoración de las anastomosis placentarias en el embarazo múltiple (9), y que la técnica Doppler 2D convencional era un método suficiente para la valoración de la circulación materna durante el embarazo en curso (20). Welsh y col. examinaron la detección de anastomosis placentarias arterioarteriales y arteriovenosas en embarazos monocoriónicos. Ellos concluyeron que se puede demostrar la anatomía anastomótica detallada con la técnica Doppler 3D in vivo, y dado el aumento de evidencia que implica varias configuraciones anastomóticas en la transfusión patológica entre gemelos, está técnica resultaría útil en la valoración prenatal y el tratamiento de los embarazos gemelares monocoriónicos. Este proyecto todavía se está realizando en nuestro instituto.

Cada unidad placentaria es independiente en el nivel más distal. Ellas se comunican a nivel de los vasos principales, cuando se unen en la superficie de la placenta cerca de la inserción del cordón umbilical. Por ello, la valoración del flujo sanguíneo en cada una de estas unidades es de gran importancia para entender la función y fisiología placentaria, lo que se vuelve posible con el uso de la técnica Doppler 3D. Desgraciadamente, por el momento sólo tenemos la posibilidad de analizar imágenes estáticas sin estudios paralelos funcionales Doppler. Nosotros creemos que pronto será posible la valoración de los vasos placentarios fetales en tiempo real, con el correspondiente potencial para identificar embarazos de alto riesgo, es decir insuficiencia placentaria temprana, trombosis placentaria arterial y venosa, síndrome de transfusión entre gemelos, infarto o desprendimiento de placenta, antes del desarrollo de compromiso fetal detectable por otros métodos tradicionales.

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