The human supression vestibulo-ocular reflex

Abstract
The present study aimed to review the concepts related to the functioning and changes in vestibular-ocular reflex suppression (VORS) and the most used assessments today. This is descriptive-exploratory research, based on a literature review, carried out on the Capes Journals Portal, in April 2020. The Boolean operators used were Vestibulo-ocular reflex (OR) Semicircular canal (OR) Vestibular (AND) Suppression. As a research strategy, in the screening stage, with the filters: descriptors in the title, last ten years, type of material, language, and peer-reviewed articles. Thirty articles were screened, 20 presented a summary according to the theme and 13 studies met the inclusion criteria. Scopus, Medline/PubMed, and Science Citation Index Expanded were the most comprehensive databases. Most studies, especially the most recent ones, used cephalic impulse tests with the SHIMP paradigm (suppression head impulse test) comparing it to the HIMP (head impulse test, HIMP). The rotary chair with electronystagmography was the second most used test. Only one study used the Scleral Search Coil. From this review, it appears that the SRVO is influenced by age; it can be altered by unilateral or bilateral peripheral vestibular disorders, but also by neurological changes, such as the cerebellar ones. In addition to the visual pathway, other sources can trigger SVOR, such as auditory, somesthetic and even imagery sources.

Key words
vestibulo-ocular reflex, eye movements, postural balance, locomotion, vestibular function tests

Artículo completo
Introdução

Os reflexos vestibulares permitiram aos seres humanos um gradativo sucesso em termos de locomoção e manutenção do (permitió a los seres humanos un éxito gradual en términos de locomoción y mantenimiento del) equilíbrio postural. O equilíbrio humano pode ser compreendido, portanto (puede ser entendido, por lo tanto), como uma complexa combinação que envolve os reflexos espinhais e manutenção da postura, o controle do olhar associados à (combinación compleja que implica los reflejos espinales y el mantenimiento de la postura, el control ocular asociados con la) informação vestibular. Assim, para uma tarefa aparentemente simples, como manter-se em pé, são (De esta manera, para un desempeño simple en apariencia, como mantenerse de pie, son) necessários ajustes contínuos da musculatura postural em resposta às sinalizações vestibulares.

O sistema vestibular é (está) composto por cinco receptores periféricos em cada orelha cuja inervação leva sinais para os núcleos vestibulares no tronco encefálico e então para os músculos efetores que movem os olhos, região axial e membros¹ (cuya inervación lleva señales a los núcleos vestibulares del tronco encefálico y luego a los músculos efectores que mueven los ojos, la región axial y las extremidades). Os principais reflexos, portanto, referentes ao equilíbrio postural, sobretudo em situação dinâmica, são os reflexos espinais, incluindo o reflexo vestíbulo-cólico (movimentos cervicais) e o reflexo vestíbulo-ocular (RVO).²

Embora (A pesar de que) Barany et al.,³ no (en el) início do século XX, tenham descrito pela (habían descripto por) primeira vez a fase lenta do nistagmo como a representação do reflexo vestibular e a fase rápida como o retorno do olho à posição normal, Cohen e colegas forneceram a (aportaron la) verificação experimental.^4-6 Esses estudos foram base de grande parte do trabalho sobre o uso do RVO nos (en los) testes clínicos.O RVO é responsável pela estabilização das imagens na fóvea tornando-as nítidas durante os movimentos da (nítidas durante los movimientos de la) cabeça. No entanto, em algumas situações, é necessário suprimir o RVO para poder seguir um alvo que se move junto com a (seguir un objetivo que se mueve junto con la) cabeça.⁷ É um dos reflexos mais rápidos do corpo humano, descrito como um “giroscópio ocular que gera rotações oculares para compensar os movimentos da cabeça, de modo que a imagem do mundo exterior possa permanecer imóvel na retina por mais tempo possível”.⁸ À medida em que a cabeça se move, o RVO gera movimentos oculares de fase lenta, iguais em magnitude, aproximadas em velocidade, mas opostas em direção, mantendo assim a visão estável. É o RVO que nos permite ver placas de rua e detalhes de casas em nosso bairro quando caminhamos ou corremos pela rua (las señales de las calles y los detalles de las casas de nuestro vecindario cuando caminamos o corremos por la calle). Os movimentos da cabeça rotacional e translacional ativam o RVO, pela estimulação dos canais semicirculares e dos órgãos otolíticos.⁹

No entanto, durante a busca de alvos em movimento, por meio da rotação ativa da cabeça, o RVO deve ser substituído, caso contrário, tenderia a desviar os olhos na direção contrária (debe ser reemplazado, de lo contrario tendería a desviar los ojos en la dirección opuesta). Esse processo é denominado supressão do reflexo vestíbulo-ocular (SRVO). A SRVO age na manutenção do olhar quando alvo e cabeça se movem (actúa manteniendo la vista cuando el objetivo y la cabeza se mueven) concomitantemente.¹⁰

O conhecimento das formas de avaliação vestibular favorece as condutas clínicas e elaboração de tratamentos e processos de reabilitação. Muitas terapias para o equilíbrio podem utilizar os exercícios de SRVO, mas nem (pero no) sempre a fisiologia do movimento é bem compreendida. Dessa forma, o objetivo do presente estudo foi revisar os conceitos relativos ao funcionamento e alterações da SRVO e as principais formas de avaliação atualmente.

 
Metodologia

Trata-se de uma pesquisa descritivo-exploratória, baseada em uma revisão da literatura.¹¹ Devido à especificidade do tema proposto, optou-se por realizar a busca eletrônica no Portal de Periódicos da Capes por sua abrangência quanto às bases de dados (por su cobertura de base de datos). Considerou-se toda a coleção. A busca ocorreu no período de abril de 2020, por acesso remoto via CAFe (Comunidade Acadêmica Federada), por meio da Universidade Federal de Santa Maria. Os operadores booleanos utilizados foram: vestibulo-ocular reflex (OR), semicircular canal (OR), vestibular (AND) suppression.

Como estratégia de pesquisa, na etapa de triagem foram utilizados os filtros: descritores no título, últimos dez anos, tipo de material, idioma e artigos revisados por pares. Na etapa de elegibilidade, considerou-se critérios de seleção: conter os descritores escolhidos no título ou resumo do estudo; estudo com seres humanos em qualquer idade com e sem patologias; ter a avaliação da SRVO como procedimento. A inclusão final foi realizada após leitura na íntegra dos artigos elegidos por meio da (se llevó a cabo después de leer los artículos completos elegidos a través del) análise qualitativa (Figura 1).

Dos 30 artigos triados, no Portal de Periódicos da CAPES, foram lidos títulos e resumos, dos quais foram excluídos pela análise qualitativa por: 1) tipo do artigo –cartas ao editor, revisões de literatura, resumos–; 2) tema –outros tipos de reflexos, supressão de emissões otoacústicas, descrição apenas da elaboração ou construção de protocolos, estudos com modelos animais–; 3) disponibilidade –não encontrá-lo na íntegra–; 4) idioma –alemão, francês, japonês e persa.






Dessa forma, foram selecionados os 13 estudos restantes que atenderam aos critérios, para compor a revisão (cumplió con los criterios, para hacer la revisión).

 
Resultados e discussão

As bases de dados mais abrangentes foram Scopus, Medline/PubMed e Science Citation Index Expanded. A maioria dos estudos, sobretudo os mais recentes, utilizaram o teste supressão do impulso cefálico (suppression head impulse test, SHIMP) comparando-o com o teste do impulso cefálico (head impulse test, HIMP). O segundo teste mais utilizado foi o da cadeira rotatória (Tabela 1).

 




A SRVO é a capacidade de manter os olhos fixos em um alvo em movimento, mesmo enquanto a cabeça se move concomitantemente, possível a partir da supressão do RVO. Essa supressão não ocorre apenas pela via visual (Esta supresión no se produce solo a través de la visión). Segundo Jacobson et al.,¹² ela pode ocorrer por fontes visuais, auditivas, somestésicas e até imagéticas (puede ocurrir de fuentes visuales, auditivas, somáticas e incluso imaginativas). Nesse estudo, identificou-se, por meio da cadeira rotatória, que a atenção direcionada à fonte visual atenuou o RVO em aproximadamente 86%, aos alvos auditivos em 28% e somatossensoriais 31% (separadamente e combinados) e a alvos imagéticos entre 28% e 44%. Logo, é possível atenuar o RVO na ausência de um alvo visual, com atenção direcionada a outras fontes além da visão. Esses resultados são importantes na medida em que se pode controlar melhor as situações de testes em pesquisas futuras ou implementar novas estratégias terapêuticas.

A ruptura do equilíbrio inter-hemisférico via inibição do córtex parietal esquerdo tem sido associada a uma SRVO assimétrica. Assim, ao aplicar a estimulação transcraniana por corrente contínua (ETCC) parietal bi-hemisférica em 11 indivíduos saudáveis, durante a estimulação na cadeira rotatória, observou-se uma tendência para o aumento do ganho com a (había una tendencia a aumentar la ganancia con la) estimulação anodal direita/catódica esquerda e uma diminuição na posição catódica direita/anodal esquerda. Logo, a modulação do RVO observada pode (puede) ser causada diretamente pelo controle cortical do RVO de cima para baixo por interrupção do equilibrio (de arriba hacia abajo debido a la alteración del equilibrio) inter-hemisférico, provavelmente parietal.¹³

A SRVO difere quando os olhos e a cabeça estão se movendo ativamente de quando os olhos estão se movendo ativamente e a cabeça passivamente com o corpo fixo. Utilizando uma cadeira rotatória (silla giratoria), pesquisadores testaram a modulação do RVO durante movimentos passivos de corpo inteiro de sujeitos na cadeira rotatória (de cuerpo entero de individuos en sillas giratoria), testados antes, durante ou depois de uma sacada (o después de una toma). Apesar da perturbação, o olhar permaneceu preciso. Assim, a modulação do RVO é semelhante quando as mudanças do olhar são (A pesar de la perturbación, la visión se mantuvo. De esta manera, la modulación del RVO es similar cuando los cambios de la vista son) programadas apenas para os olhos ou com movimentos de cabeça concomitantes. Levantou-se a hipótese (Se planteó la) de que o cérebro programa uma mudança no olhar usando feedback baseado nos sinais de coordenação olho-cabeça, em vez de trajetórias individuais¹⁴ (un cambio de la visión usando la retroalimentación basada en señales de coordinación ojo-cabeza, en lugar de trayectorias individuales).

Migliaccio et al.¹⁵ descreveram o caso de um paciente com ataxia cerebelar com neuropatia e arreflexia vestibular (CANVAS) caracterizada por neuropatia sensorial, sinais oculares cerebelares e migrânea vestibular (MV). Por meio da técnica Scleral Search Coil, uma pequena bobina anexada a uma lente de contato, registraram os movimentos oculares e da cabeça. Observou-se que a SRVO, a 0.8 Hz, foi significativamente menor do que no sujeito controle, a 1 Hz era quase duas vezes pior e em 1.6 Hz cinco vezes pior. A deficiência na SRVO revelou-se como uma incapacidade de manter o olhar durante a rotação senoidal da cabeça. A função oculomotora e vestibular sacádica apresentou-se normal. Os dados da SRVO do paciente são consistentes com a neuropatia da CANVAS que mostra degeneração seletiva do vermis dorsal do cerebelo (região importante para a SRVO). A hipótese é que o comprometimento da SRVO faça parte da CANVAS, mas não decorrente de perda vestibular (La hipótesis es que el compromiso de SRVO es parte de la CANVAS, pero no debido a la pérdida vestibular).

Experiências laboratoriais indicam que alterações no tamanho da imagem na retina resultam em recalibração adaptativa ou supressão. De acordo com Thakar¹⁷ as respostas calóricas hipoativas foram significativamente mais prováveis ??em míopes usuários de óculos (anteojos) (35.29%) do que em emétropes (16.67%). Isso implica na interpretação dos resultados de eletronistagmografia e videonistagmografia e destaca o uso de óculos como uma possível interferência na avaliação vestibular. Os testes mais específicos, como rotacionais e HIMP poderiam corroborar esses achados.

O Video Head Impulse Test (vHIMP) é executado usando: 1) o paradigma clássico –HIMP– no qual o avaliado deve fixar um alvo durante o impulso cefálico, onde um RVO alterado é geralmente indicado por uma sacada de recuperação, e 2) o novo paradigma (SHIMP) –acompanhar um alvo durante o impulso cefálico, no qual o sujeito é instruído a seguir com o olhar em um alvo móvel, geralmente um laser, fixado na cabeça (en el cual el sujeto es instruido para mirar un blanco móvil, usualmente un láser, fijado a la cabeza). Na presença de um RVO normal, os olhos são involuntariamente afastados do alvo e permanecem fixos no espaço, levando o indivíduo saudável a fazer sacadas anti-compensatórias para reafixar o alvo (los ojos son removidos involuntariamente del objetivo y permanecen fijos en el espacio, causando que el individuo sano haga movimientos anticompensatorios para reajustar el objetivo). O tamanho dessas sacadas está correlacionado com o ganho do RVO. Um RVO ausente resultará em sacadas ausentes, pois não há RVO para desviar os olhos do alvo. O cálculo do ganho utilizando o paradigma HIMP convencional pode ser difícil quando sacadas encobertas estão presentes; o SHIMP contorna esse problema. Os parâmetros SHIMP e HIMP, portanto, são complementares.¹⁶

Segundo Devantier,²⁰ em uma amostra de adolescentes, os valores de ganho (los beneficios) do SHIMP foram estatisticamente inferiores aos valores de ganho do HIMP e observada uma diferença significativa entre os valores de ganho do SHIMP direito de dois examinadores, mas não para os valores de ganho do HIMP. Além disso, ambos os testes mostraram-se viáveis tanto ??para examinadores experientes quanto inexperientes (Además, ambas pruebas demostraron ser factibles tanto para los examinadores experimentados como para los inexpertos).

Um ganho do RVO menor no SHIMP também foi identificado por Park,²⁵ em sujeitos com neurite vestibular. A diferença foi ligeiramente maior entre os ganhos no lado afetado do que no lado saudável. O pico de velocidade da sacada do SHIMP teve correlação significativa com o ganho do HIMP e a paresia do canal (y la paresia del canal). Dezesseis dos 21 pacientes apresentaram paresia de 100% na prova calórica do canal ipsilesional e oito desses não apresentaram sacada anti-compensatória (direção da rotação da cabeça) no SHIMP. No entanto, eles não mostraram um ganho extremamente baixo do RVO, mas sim variável.

Ao contrário das sacadas HIMP, as sacadas no SHIMP são um sinal da função vestibular. Ambos estimulam movimentos cefálicos de alta frequência, para que o sistema visual seja temporariamente suprimido. Waele et al.¹⁸ identificaram, durante o SHIMP, que alguns pacientes com disfunção vestibular bilateral geraram uma sacada compensatória encoberta durante o impulso cefálico que exigia uma sacada anti-compensatória no final do impulso, a fim de manter o olhar no alvo. Curiosamente, os pacientes com essa disfunção associada a oscilopsia não apresentaram essas sacadas. Portanto, o padrão de sacadas encobertas durante o SHIMP parece estar relacionado à redução da oscilopsia durante movimentos bruscos da cabeça. Essa sacada encoberta inadequada durante o SHIMP pode ser um indicador objetivo de como alguns pacientes com perda vestibular aprenderam a desencadeá-las durante os movimentos da cabeça no dia a dia.

A fim de investigar alguns mecanismos centrais, como a previsibilidade do impulso cefálico, em um estudo de coorte os pesquisadores utilizaram três algoritmos diferentes: "previsível", "menos previsível" e "imprevisível". Os resultados identificaram que os participantes fizeram sacadas mais precoces quando instruídos a executar o paradigma "previsível" em comparação ao "menos previsível". Para a latência da primeira sacada, houve diferença entre os protocolos “imprevisível” e “previsível” e entre “menos previsível” e “previsível”. Esses resultados evidenciam a influência da previsibilidade na latência das respostas do SHIMP sugerindo que as sacadas precoces são causadas, provavelmente, por uma resposta condicionada do sujeito. Não houve relação entre o ganho do RVO horizontal e as latências, sugerindo que o comportamento preditivo que causou as sacadas precoces são independentes da (No hubo relación entre la ganancia de RVO horizontal y las latencias, lo que sugiere que el comportamiento predictivo que causó los primeros movimientos son independientes de la) função vestibular.¹⁹

Há evidências de que a idade influencia nas diferenças observadas nos valores de ganho HIMP e SHIMP.²¹ Nesse mesmo estudo, os valores de ganho do RVO do HIMP e do SHIMP foram significativamente menores do lado esquerdo. Observou-se uma diferença nos valores de ganho de SHIMP e HIMP não explicados por fatores conhecidos de modificação de ganho, indicando que há mais fatores que causam menores valores de ganho no RVO do SHIMP. Essa diferença deve ser considerada em estudos posteriores, bem como nos protocolos clínicos.

Algumas evidências sugerem que o mecanismo visual subjacente à SRVO pode ser modulado pela experiência. Isso levou Maheu et al.²² ao questionarem se o treinamento em dança pode melhorar a precisão do rastreamento ocular (a preguntarse si el entrenamiento de baile puede mejorar la precisión del seguimiento de los ojos). Seus resultados sugeriram que os dançarinos exibem um ganho do RVO significativamente reduzido durante o SHIMP a 60 ms em comparação aos controles. Além disso, dançarinos com mais de dez anos de experiência exibiram um ganho de RVO significativamente reduzido daqueles com menor experiência. No geral, os resultados sugerem que o treinamento de dança melhora a SRVO, mas também modula as habilidades dessa supressão.

A test visually enhanced vestibulo-ocular réflex test (VVOR) é outra ferramenta útil para avaliação vestibular. Durante esse teste (alvo parado, cabeça em movimento) os pacientes com hipofunção vestibular unilateral exibem sacadas corretivas na (en la) mesma direção da fase rápida do nistagmo, indicando o lado saudável, enquanto a cabeça gira em direção ao lado afetado. No entanto, pacientes com hipofunção vestibular bilateral exibem sacadas corretivas para o lado oposto aos movimentos de cabeça de ambos os lados. Durante o teste SRVO (alvo e cabeça em movimento), os pacientes com hipofunção vestibular unilateral exibem sacadas corretivas maiores para o lado saudável quando a cabeça é movida para este lado, enquanto pacientes com hipofunção vestibular bilateral não exibem sacadas corretivas durante os movimentos cefálicos para ambos os lados. Esses dados sugerem que os testes VVOR e SRVO produzem informações diagnósticas semelhantes aos testes HIMP e SHIMP na hipofunção vestibular unilateral e bilateral e podem contribuir para o diagnóstico de uma perda vestibular periférica (y pueden contribuir al diagnóstico de la pérdida vestibular periférica).²³

A viabilidade de uma regulação do olhar adiante (feed-forward) durante a locomoção (La viabilidad de regular la mirada hacia adelante durante la locomoción) depende criticamente do acoplamento espaço-temporal entre a cinemática do corpo e da cabeça e, portanto, da previsibilidade dos movimentos cefálicos (PMC). No estudo de Dietrich, as respostas horizontais do RVO angular persistiram independente da velocidade locomotora. Por outro lado, com o aumento da velocidade, a coordenação vertical olho-cabeça passou de um modo compensatório para um comportamento sinérgico olho-cabeça em fase. Simultaneamente, a PMC vertical aumentou com a locomoção mais rápida. Além disso, modulações no ganho do RVO angular vertical ao longo do ciclo da marcha corresponderam a alterações simultâneas na PMC vertical (Además, las modulaciones en la ganancia de RVO angular vertical a lo largo del ciclo de recorrido correspondieron a cambios simultáneos en la PMC vertical). O RVO angular vertical parece ser suprimido durante uma caminhada e corrida mais rápidas, enquanto a PMC aumenta. Isso sugere que durante a locomoção humana estereotipada, os comandos internos de avanço suplementam ou até suprimem o feedback sensorial para mediar a estabilização do olhar no plano vertical (Esto sugiere que durante la locomoción humana estereotipada, los comandos de avance interno suplementan o incluso suprimen la retroalimentación sensorial para mediar la estabilización de la visión en el plano vertical).²⁴
A avaliação da SRVO é indicada para identificar ou descartar disfunções periféricas, mas também mostra-se útil nas lesões neurológicas. Sugere-se, para pesquisas futuras, a análise da SRVO em situações que muitas vezes não afetam diretamente o sistema vestibular, mas causam tontura e (pero causan mareos y) perturbam a manutenção do (el mantenimiento del) do equilíbrio corporal, tais como acidente (evento) vascular cerebral, traumatismo cranioencefálico, doenças degenerativas, uma vez que o topodiagnóstico é de extrema importância na otoneurologia. Destaca-se também sua relevância no acompanhamento da evolução em processos terapêuticos.

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