The phase angle and indicators of risk and nutritional status in pre-surgical patients

Abstract
Introduction: Malnutrition is an important risk factor for postoperative complications and the phase angle (PA) marker, since it is interpreted as an indicator of membrane integrity and as a predictor of body cell mass. It has been described as a useful parameter to identify malnutrition. Objective: To verify the association between PA and indicators of risk screening and assessment of nutritional status in pre-surgical patients. Methods: Observational study performed in the period from May to December 2014 in a university hospital in the Northeast of Brazil, including 83 patients in the preoperative period. We studied demographic, clinical, anthropometric variables (body mass index (BMI), arm circumference (AC)), Nutritional Risk Screening (NRS, 2002), and PA through bioelectrical impedance. Results: The mean age was 51.3 ± 14.9 years, predominantly female (73.5%). There was a predominance of oncological surgeries (53%). A prevalence of 27.7% of low PA, 30.1% of nutritional risk and 27.7% of malnutrition was observed, according to AC. A positive correlation with the other parameters (BMI and AC) was observed in relation to age (r = -0.421; p <0.001) and nutritional screening (r = -0.216; p = 0.049). Conclusion: FA showed moderate correlation with anthropometric and nutritional risk parameters, suggesting caution in the isolated adoption of this parameter as a diagnostic method and nutritional risk indicator in surgical patients.

Key words
phase angle, malnutrition, nutritional assessment, surgery, anthropometry, antropometría

Artículo completo
Introdução

A desnutrição hospitalar é um problema de saúde pública e está associada ao aumento significativo de morbidade e mortalidade,¹ e apesar de ser muito prevalente é frequentemente não reconhecida e subtratada na prática clínica.² Estudos revelam que menos de 50% dos pacientes desnutridos receberam tratamento nutricional adequado, devido ao fato de não terem seu estado nutricional adequadamente reconhecido.^3,4

Mesmo em países desenvolvidos, as taxas de desnutrição intra-hospitalar são altas, como na Inglaterra (20%) e na Austrália (36%).³ Em países em desenvolvimento, como os da América Latina, a prevalência de desnutrição em pacientes hospitalizados fica em torno de 50%.⁵ No Brasil, um estudo inédito avaliou o perfil nutricional de 19 222 pacientes internados em 110 hospitais brasileiros, com o objetivo de identificar os riscos e a prevalência da desnutrição. Os resultados indicaram que entre os adultos, segundo a Avaliação Subjetiva Global (ASG), 24% apresentavam suspeita de desnutrição, 18.3% tinham desnutrição moderada e 5.7% apresentavam desnutrição grave. Entre os idosos, segundo a Mini Avaliação Nutricional (MAN) resumida, a grande maioria dos pacientes apresentava risco de desnutrição (38.4%) ou desnutrição (30.8%).⁶

Pacientes submetidos a cirurgias do aparelho digestivo ou parede abdominal de médio ou grande porte frequentemente possuem estado nutricional comprometido. No entanto, não são apenas estes que estão expostos aos distúrbios nutricionais. Estudos demonstram que pacientes submetidos a procedimentos cirúrgicos de grande porte constituem um grupo de risco nutricional, principalmente aqueles que evoluem com perda de peso no período pós operatório.⁷ A desnutrição constitui um fator de risco significativo de complicações pós-operatórias, podendo estar presente em até 30%-50% dos pacientes cirúrgicos.⁸ Diante da importante influência do estado nutricional sobre a evolução clínica de pacientes candidatos a procedimentos operatórios, todos os esforços devem ser tomados para identificar pacientes em risco nutricional.⁹

Dentre os métodos utilizados para avaliação da composição corporal, a Bioimpedância Elétrica (BIA) tem sido amplamente utilizada por ser considerada um método simples, de baixo custo, não invasivo, rápido e possível de ser realizado à beira do leito. A partir da BIA pode-se determinar o ângulo de fase (AF), medida obtida através da relação entre a resistência (R) e reatância (Xc)^10,11 que indica alterações funcionais na membrana da célula, sendo considerado por alguns estudos como um bom preditor do estado nutricional e um indicador prognóstico útil.¹²

Diante do exposto e do fato de não haver um parâmetro considerado padrão ouro para identificar o risco e a situação nutricional de pacientes hospitalizados, este estudo tem como objetivo analisar a associação do AF como parâmetro de avaliação de risco e estado nutricional em pacientes pré cirúrgicos, como uma forma de acumular evidências que possibilitem fortalecer sua recomendação como ferramenta de triagem para identificação da desnutrição e do risco nutricional.


Método

Estudo observacional envolvendo pacientes com idade maior ou igual a 20 anos, de ambos os sexos, no pré-operatório de cirurgias, admitidos em hospital universitário localizado no Nordeste brasileiro, no período de maio a dezembro de 2014.

O tamanho amostra foi calculado considerando-se um erro a de 5%, um erro ß de 20%, uma correlação estimada entre o AF e os parâmetros antropométricos de 0.4 (p) (obtida em um estudo piloto preliminar) e uma variabilidade de 0.15 (d²), sendo obtido um tamanho amostral de 83 indivíduos.

Foram excluídos os pacientes no pré-operatório de gastroplastia, pacientes com tempo de internamento insuficiente para a coleta de dados, pacientes amputados e restritos ao leito, pacientes com marcapasso e prótese valvar mecânica, pacientes com edema e pacientes nefropatas em tratamento dialítico. A coleta de dados foi realizada até 72 horas da admissão do paciente na enfermaria.

A análise por impedância bioelétrica foi realizada para a obtenção das medidas de R e Xc (ohms), utilizando-se o equipamento portátil da marca Biodynamics, modelo 310, que aplica uma corrente elétrica de baixa amplitude, e alta freqüência (50 kHz). Os procedimentos para o exame, bem como o controle das variáveis que afetam a validade, reprodutibilidade e precisão das medidas foram realizados de acordo com os critérios do National Institutes of Health (NIH), 1996.¹³

O AF é a medida derivada da relação entre resistência (R) e reatância (Xc), calculado como: [Arco tangente (Xc/R)] x (180°/p). O mesmo foi classificado em baixo quando encontrado valores < 6.0º e normal quando observado valores acima deste.^14,15

Foram analisadas as variáveis demográficas: sexo e idade (em anos completos) e entre as variáveis clínicas, foi avaliada a presença de comorbidades (diabetes mellitus [DM] e hipertensão arterial sistêmica [HAS]), o procedimento cirúrgico realizado, a presença e tipo de intercorrência pós cirúrgica (fístula ou sepse) e o desfecho hospitalar (alta ou óbito).

As variáveis nutricionais avaliadas neste estudo foram: peso, altura, Índice de Massa Corpórea (IMC), circunferência do braço (CB), adequação da circunferência do braço (%CB) e a triagem de risco nutricional.

Os pacientes foram pesados em posição ereta, usando roupas leves e com os pés descalços, em balança digital tipo plataforma da marca Filizola^TM, capacidade máxima de 180 kg e variação de 100 gramas. A altura foi verificada utilizando estadiômetro metálico da marca Tonelli^®, fixado à parede com altura máxima de 2.2 metros e frações de 1 mm. Os pacientes foram mantidos em posição ereta, descalços, com os calcanhares juntos, costas retas e membros superiores pendentes ao longo do corpo.¹⁶

A classificação do estado nutricional de adultos, segundo o IMC, foi realizada de acordo com os pontos de corte recomendados pela Organização Mundial de Saúde (OMS) em 1995¹⁷ para adulto e Lipschitz em 1994¹⁸ para idosos.

A CB, também utilizada para diagnóstico nutricional, foi avaliada com o braço flexionado em direção ao tórax, formando um ângulo de 90°, contornando o braço com a fita flexível no ponto médio entre o acrômio e o olecrano, sendo o resultado obtido comparado com o NHANES I (National Health and Nutrition Examination Survey), demonstrado em tabela de percentis por Frisancho, 1990¹⁹ e NHANES III, 1988-1991,²⁰ para adultos e idosos (maiores de 60 anos), respectivamente. A classificação do estado nutricional adotada neste estudo para a adequação da CB foi o de Blackburn e Thorton (1979).²¹ Para efeito de análise, a adequação da CB foi reagrupada em desnutrição (%CB < 90%), eutrofia (%CB entre 90%-110%) e excesso de peso (%CB > 110%).

Para realização da triagem de risco nutricional, foi utilizado o Nutritional Risk Screening (NRS), 2002, de acordo com o estabelecido pelo Kondrup et al (2003),²² onde o risco nutricional foi avaliado por dois componentes: estado nutricional prejudicado e gravidade da doença, sendo considerado em risco nutricional quando o escore obtido foi = 3.

A tabulação e análise dos dados foram realizadas com o auxílio do pacote estatístico SPSS versão 13.0 (SPSS Inc., Chicago, IL, USA). Inicialmente, as variáveis contínuas foram testadas segundo a normalidade de distribuição pelo teste de Kolmogorov-Smirnov e como apresentaram distribuição normal foram descritas na forma de média e desvio padrão e os respectivos testes paramétricos foram aplicados.

O teste de correlação linear de Pearson foi utilizado para avaliar a correlação entre o AF e as variáveis nutricionais. Para a interpretação da magnitude das correlações foi adotada a seguinte classificação dos coeficientes de correlação: concordância ruim, os coeficientes < 0.2; regulares, entre 0.2 e 0.4; moderados, entre 0.4 a 0.6; bons, entre 0.6 e 0.8; e excelentes, os coeficientes acima de 0.8 até 1.0.²³ O teste “t” de Student foi empregado para comparar os valores de AF em função de variáveis independentes, sendo adotado um nível de significância < 0.05 para todas as análises estatísticas.

O protocolo foi aprovado pelo Comitê de Ética da Instituição protocolo 634.641/2014 e o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido foi assinado por todos os participantes.


Resultados

Foram incluídos no estudo 83 pacientes internados na clínica cirúrgica, sendo a maioria (73.5%) do sexo feminino. A média de idade foi de 51.3 ± 14.9 anos, variando de 20 a 82 anos. A prevalência de HAS e DM foi 37.3% e 7.2%, respectivamente. Verificou-se predomínio das cirurgias oncológicas (53.0%), dentre as quais, as cirurgias oncológicas do aparelho digestivo foram as mais prevalentes (29.5%). Foi observado que 7.2% dos pacientes apresentaram intercorrências e que 2.5% evoluíram para óbito (Tabela 1).






Foi identificada prevalência de 27.7% de baixo AF. O risco nutricional foi evidenciado em 30.1% e a desnutrição, segundo a CB, foi verificada em 27.7% (Tabela 2).






A Tabela 3 mostra que o AF apresentou correlação inversa com a idade (r = -0.421; p < 0.001) e triagem nutricional (r = -0.216; p = 0.049); e correlação positiva com os demais parâmetros nutricionais avaliados.






Verificou-se médias similares de AF segundo o sexo (p = 0.831), menor valor de AF em idosos (p = 0.009) e em pacientes com risco nutricional (p = 0.045) (tabela 4).






Discussão

As frequentes falhas no reconhecimento e tratamento da desnutrição, especialmente em hospitais, onde ela é ainda é muito frequente, constitui um desafio nos serviços de assistência à saúde. Os cuidados com o paciente cirúrgico iniciados no pré-operatório devem ser mantidos durante o trans-operatório e principalmente no pós-operatório, visando minimizar os fatores capazes de influenciar ou proporcionar o surgimento de complicações. Diversos métodos, de maior ou de menor facilidade de mensuração, são propostos para avaliar o estado nutricional. Cada um deles tem características próprias, que lhe conferem vantagens e/ou desvantagens sem que, contudo, haja um teste considerado padrão-ouro. O AF tem sido investigado na última década como um instrumento de valor prognóstico, nutricional, de função de membrana celular ou indicador de saúde em várias condições clínicas, mas ainda não está totalmente estabelecido seu papel como marcador nutricional.

Neste estudo houve predominância do sexo feminino que também foi relatada por outros autores que avaliaram populações semelhantes.^3,11,24 Estudo epidemiológico transversal com 2471 participantes, com o objetivo de identificar os fatores associados à utilização dos serviços de saúde, realizado em Ribeirão Preto- SP, também mostrou que as mulheres procuram mais pelos serviços de saúde, independentemente da idade.²⁵ O fato do sexo feminino frequentar mais os serviços de saúde é histórico e perpassa por aspectos culturais e sociais, figurando diferentes papéis dos sexos em relação os cuidados à própria saúde.²⁶

Neste estudo predominaram os pacientes com indicação de cirurgias oncológicas e a literatura aponta que esses pacientes constituem um grupo de indivíduos altamente vulneráveis aos problemas nutricionais.²⁷ Evidências apontam que a perda de peso em pacientes portadores de câncer difere daquela encontrada em outros tipos de doenças. Assim, na desnutrição neoplásica a perda de peso alcança de forma desproporcional a massa muscular e adiposa. Enquanto na desnutrição não neoplásica mais de três quartos do peso parece ser perdido sob a forma de gordura, na doença oncológica a perda ponderal se dá muito mais às custas da massa magra. Portanto, para um mesmo grau de perda ponderal, parece existir maior deterioração da massa muscular nos pacientes neoplásicos, o que reforça a alta vulnerabilidade desses indivíduos.²⁸ Sendo assim, o elevado percentual de indivíduos no pré operatório de cirurgia oncológica é um dado que deve ser considerado na interpretação dos resultados, pois representa um grupo de indivíduos de alta vulnerabilidade nutricional.

O risco nutricional refere-se ao risco aumentado de morbidades em decorrência do estado nutricional. Tão importante quanto diagnosticar a desnutrição é avaliar o risco de deterioração nutricional naqueles pacientes em situações que podem estar associadas a problemas nutricionais.¹ Neste estudo a prevalência de indivíduos com risco nutricional (30.1%) foi maior do que a encontrada por outros autores que também avaliaram pacientes no pré-operatório^11,24 e esse maior percentual pode ser atribuído à presença de grande número de pacientes oncológicos.

Entre os métodos que avaliaram o estado nutricional, o diagnóstico de desnutrição foi maior pela CB (27.7%) do que pelo IMC (10.8%). Embora o IMC seja o parâmetro de avaliação nutricional mais largamente utilizado na prática clínica e em estudos científicos, sabe-se que este apresenta limitações. Acunã et al²⁹ sugerem que este não é um bom parâmetro para avaliar o estado nutricional de adultos hospitalizados e apontam a importância do uso das circunferências. Alguns autores indicaram que o uso isolado do IMC pode subestimar o número de indivíduos desnutridos no ambiente hospitalar.^30,31

A CB, assim como o IMC, reflete composição corpórea total, sem distinguir tecido adiposo de massa magra.³² Este tem sido considerado um parâmetro útil na avaliação de pacientes hospitalizados. De qualquer forma, a combinação de parâmetros nutricionais diagnósticos parece ser mais precisa do que quando um indicador é considerado de forma isolada.^30,31

A prevalência de baixo AF (27.7%) foi similar à prevalência relatada por estudo que avaliou pacientes no pré-operatório de cirurgia cardíaca (29.8%).³³ Em outro estudo,¹⁴ com o objetivo de identificar pacientes em risco de desenvolver complicações no pós-operatório de cirurgias gastrointestinais, utilizando o mesmo ponto de corte que este estudo, encontrou uma prevalência de 28,5% de baixo AF.

O AF é interpretado como indicador de integridade de membrana e preditor de massa celular corporal (MCC).³⁴ Segundo Oliveira (2012),¹⁰ a MCC é um compartimento metabolicamente ativo, composto principalmente por músculo, sendo considerada ótima referência para expressar as taxas dos processos fisiológicos, como gasto de energia e proteólise. Assim, altos valores de AF sugerem grandes quantidades de membranas celulares intactas, e baixos valores de AF sugerem morte ou diminuição da integridade celular.¹⁰

O AF está diretamente relacionado com as membranas celulares (quantidade e estado funcional), ou seja, ele difere de marcadores antropométricos, como o IMC, expressando diferentes aspectos e fases da deficiência nutricional. De acordo com Edefonti et al (2001),³⁵ a BIA é mais sensível do que a antropometria em detecção de alterações na composição corporal e, consequentemente, casos de desnutrição podem ser identificados em fase anterior. De acordo, com Visser et al (2012),³³ baixos valores de AF foram associados com indicadores de desnutrição em 325 pacientes no pré operatório de cirurgia cardíaca, além de ter sido preditor de maior tempo de internação hospitalar, independente de outros fatores de risco.

Devido ao fato do AF ser dependente da MCC e das funções da membrana celular, como já citado anteriormente, espera-se que haja mudanças em seus valores, de acordo com o sexo e a idade.¹⁰ A correlação inversa do AF com a idade, encontrada em nosso estudo, é um resultado que foi anteriormente descrito por outros autores.^15,36 Barbosa Silva et al (2005),¹² apontaram que indivíduos com idade mais avançada apresentam menor massa muscular. Neste contexto, observa-se que os valores de AF tendem a diminuir com o aumento da idade, visto que este se relaciona com a diminuição da massa muscular e sofre influência da relação de água intra e extracelular, alterações observadas no envelhecimento.³⁴

A observação da correlação inversa do AF com a triagem de risco nutricional poderia ser explicada por esta avaliar o risco do indivíduo desenvolver desnutrição durante o internamento, ou seja, avalia também características que antecedem a desnutrição.

O AF também apresentou correlação positiva com o peso, CB e IMC. Visser et al (2012)³³ apontaram que um baixo AF se associou à desnutrição e adversidades na evolução clínica em pacientes submetidos a cirurgia cardíaca, mas que ainda não estava claro se essa associação seria causal.

Barbosa Silva et al (2005)¹⁵ concluíram que o AF foi um preditor independente de um mau prognóstico em pacientes submetidos a cirurgia gastrointestinal, enquanto outras variáveis nutricionais (perda de peso, avaliação subjetiva global, massa extracelular corporal ou relação de massa celular corporal), perderam associação com as complicações pós-operatórias. Outro estudo também descreveu que o AF se associou com complicações pós operatórias,¹⁴ diferentemente desta investigação que não encontrou associação do AF com a presença de intercorrência após o procedimento cirúrgico.

É importante destacar que, embora o AF tenha se correlacionado com os parâmetros nutricionais estudados neste estudo, as correlações foram apenas moderadas. Portanto, não necessariamente eles identificam os mesmos pacientes com desnutrição ou risco nutricional.

Dentre as limitações do estudo, devem ser citados o viéis de conveniência da amostra, o que restringem a generalização dos resultados. No entanto, é importante considerar que os dados encontrados corroboram com muitos achados na literatura.

Tendo em vista que a desnutrição é um importante fator de risco perioperatório de morbimortalidade, os achados deste estudo reforçam a importância de que os pacientes com indicação cirúrgica sejam sistematicamente avaliados para que medidas interventivas sejam instituídas precocemente.


Conclusão

O AF mostrou correlação moderada com os parâmetros antropométricos e de risco nutricional avaliados neste estudo, sugerindo cautela na adoção isolada desse parâmetro como método diagnóstico e indicador de risco nutricional isolado em pacientes cirúrgicos.

Outros estudos são necessários para a compreensão mais completa e precisa do valor do AF como preditor de alterações nutricionais. Além disso, estudos de validação em populações maiores e a produção de valores de referência para diferentes grupos populacionais contribuiriam para ampliar sua aplicabilidade e confiabilidade como parâmetro de avaliação nutricional.

Bibliografía del artículo
1. Raslan M, Gonzalez MC, Dias MCG, Paes-Barbosa FC, Cecconello I, Waitzberg DL. Aplicabilidade dos métodos de triagem nutricional no paciente hospitalizado. Rev Nutr 21(5):553-61, 2008.
2. Meijers JMM, Halfens RJG, Schueren MAEBV, Dassen T, Schois JMGA. Malnutrition in Dutch health care: prevalence, prevention, treatment, and quality indicators. Clin Nutr 25:512, 2009.
3. Garcia RS, Tavares LCR, Pastore CA. Rastreamento nutricional em pacientes cirúrgicos de um hospital universitário do sul do Brasil: o impactondo risco nutricional em desfechos clínicos. Eins 11(2):147-52, 2013.
4. Elia M, Zellipour L, Stratton RJ. To screen or not to screen for adult malnutrition? Clin Nutr 24(6):867-84, 2005.
5. Edington J, Boorman J, Durrant ER, Perkins A, Giffin CV, James R, et al. Prevalence of malnutrition on admission to four hospitals in England. The Malnutrition Prevalence Group. Clin Nutr 19(3):191-5, 2000.
6. Borghi R, Meale MMS, Gouveia MAP, França JID, Damião AOMC. Perfil nutricional de pacientes internados no Brasil: análise de 19.222 pacientes (Estudo BRAINS). Rev Bras Nutr Clín 28(4):255-63, 2013.
7. Leandro-Merhi VA, Aquino JLB, Chagas JFS. Risco nutricional no período pré-operatório. Arq Bras Cir Dig 22(3):143-6, 2009.
8. Nakazora LM. Avaliação nutricional e inflamatória em pacientes com afecções cirúrgicas: comparação com ângulo de fase. 2010.174 f. Tese (Mestrado em Nutrição) - Centro de Ciências, Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis. 2010.
9. Silveira TMG, Sousa JB, Stringhini MLF, Freitas ATVS, Melo PG. Avaliação nutricional eforça de aperto de mão candidatos à cirurgia do trato gastrointestinal. Arq Bras Cir Dig 27(2):104-8, 2014.
10. Oliveira PG. Ângulo de fase como indicador de desfechos negativos em pacientes cirúrgicos. 2012. 81 f. Tese (Mestrado em Medicina) - Ciências Médicas, Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre. 2012.
11. Cardinal TR, Wazlawik E, Bastos JL, Nakazora LM, Scheunemann L. Standardized phase angle indicates nutritional status in hospitalized preoperative patients. Nutr Res 30(9):594-600, 2010.
12. Barbosa-Silva MCG, Barros AJD. Bioelectric impedance and individual characteristics as prognostic factors for post-operative complications. Clin Nutr 24(5):830-8, 2005.
13. NIH - National Institutes of Health. Bioelectrical impedance analysis in body composition measurement: National Institutes of Health Technology Assessment Conference Statement. Amer J Clin Nutr 64:524-32, 1996.
14. Schiesser M, Kirchhoff P, Muller MK, Schafer M, Clavien PA. The correlation of nutrition risk index, nutrition risk score, and bioimpedance analysis with postoperative complications in patients undergoing gastrointestinal surgery. Surg 145(5):519-26, 2009.
15. Barbosa-Silva MCG, Barros AJD, Wang J, Heymsfield SB, Pierson RN. Bioelectrical impedance analysis: population reference values for phase angle by age and sex. Am J Clin Nutr 82(1):49-52, 2005.
16. Lohman TG, Roche AF, Martorell R. Anthropometric standardization reference manual. Champaign: Human Kinetics Pub; 1988.
17. Organização Mundial da Saúde - OMS. Physical status: the use and interpretation of antropometry. Genebra, 1995.
18. Lipschitz DA. Screening for nutritional status in the elderly. Prim Care 21(1):55-67, 1994.
19. Frisancho AR. Anthropometric standards for the assessment of growth and nutritional status. Universityof Michigan, 1990.
20. Nhanes: Kuczmarski MF, Kuczmarski RJ, Najjar M. Descripitive anthropometric reference data for older Americans. J Amer Diet Assoc 100:59-66, 2000.
21. Blackburn GL, Thornton PA. Nutritional assessment of the hospitalized patients. Med Clin North Am 63(5):1103-15, 1979.
22. Kondrup J, Rasmussen HH, Hamberg O, Stanga Z. Nutritional risk screening (NRS 2002): a new method based on an analysis of controlled clinical trials. Clin Nutr 22(3):321-36, 2003.
23. Azevedo JCV, Brasil LMP, Macedo TBMA, Pedrosa LFC. Comparação entre avaliação objetiva e autoavaliação da maturação sexual em crianças e adolescentes. J Pediatr 85(2):135-42, 2009.
24. Meireles MS, Wazlawik E, Bastos JL, Garcia MF. Comparison between nutritional risk tools and parameters derived from bioelectrical impedance analysis with Subjective Global Assessment. J Acad Nutr Diet 112:1543-9, 2012.
25. Moraes AS, Lopes DA, Freitas ICM. Diferenças sexo-específicas na prevalência e nos fatores associados à procura por serviços de saúde em estudo epidemiológico de base populacional. Rev Bras Epid 323-40, 2014.
26. Gomes R, Nascimento EF, Araújo FC. Por que os homens buscam menos os serviços de saúde do que as mulheres? As explicações de homens com baixa escolaridade e homens com ensino superior. Cad Saúde Pública 23(3):565-74, 2007.
27. Waitzberg DL, Caiaffa WT, Correia MI. Hospital malnutrition: the Brazilian National Survey (IBRANUTRI): a study of 4000 patients. Clin Nutr 17:573-80, 2001.
28. Pereira SF, Nascimento JEA. Composição corporal na desnutrição causada por cancer e doenças benignas do aparelho digestivo. Rev Col Bras Cir 26(1):7-10, 1998.
29. Acuña K, Cruz T. Avaliação do estado nutricional de adultos e idosos e situação nutricional da população brasileira. Arq Bras Endoc Metab 48(3):345-61, 2004.
30. Arruda CV, Pinho CPS, Oliveira ACS. Repercussões nutricionais em pacientes portadores de insuficiência cardíaca associada à miocardiopatia no Nordeste Brasileiro. NutrClínDiet Hosp, 2014; 34(3):37-47.
31. Bragagnolo R, Caporossi FS, Dock-Nascimento DB, Aguillar- Nascimento JE. Espessura do musculo adutor do polegar: um método rapido e confiavel na avaliacao nutricional de pacientes cirurgicos. Rev Col Bras Cir 36(5):371-6, 2009.
32. Vannucchi H, Unamuno MRL, Marchini JS. Avaliação do estado nutricional. Med 29:5-18, 1996.
33. Visser M, Venrooij LMW, Wanders DCM, Vos R, Wisselink W, Leeuwen PAM, et al. The bioelectrical impedance phase angle as an indicator of under nutrition and adverse clinical outcome in cardiac surgical patients. Clin Nutr 31:981-6, 2012.
34. Berbigier MC, Pasinato VF, Rubin BA, Moraes RB, Perry IDS. Ângulo de fase derivado de bioimpedância elétrica em pacientes sépticos internados em unidades de terapia intensive. Rev Bras Ter Int 25(1):25-31, 2013.
35. Edefonti A, Picca M, Damiani B, Garavaglia R, Loi S, Ardissino G, et al. Prevalence of malnutrition assessed by bioimpedance analysis and anthropometry in children on peritoneal dialysis. J Int Soc Perit 21:172, 2001.
36. Llames L, Baldomero V, Iglesyas ML, Rodota LP. Valores del ángulo de fase por bioimpedância elétrica; estado nutricional y valor pronóstico. Nutr Hosp 28(2):286-95, 2013.