Seroprevalence of human toxoplasmosis in Colombia

Abstract
Toxoplasmosis is a disease unattended in public health with a significant social impact and serious health consequences. Objectives: To determine the seroprevalence and factors associated with toxoplasmosis in general population of Mercaderes, Cauca's municipality, identifying the demographic features of different population groups. Methods: Cross- section, descriptive study; 665 individuals from rural area of Mercaderes Municipality. People answered an epidemiological survey and got permission to take a sample of blood serum for the diagnosis of IgG seropositivity against T. gondii using a commercial kit of ELISA technique. Results: Seropositivity was found in 63.6% of the study population, the probability of an individual is seropositive for toxoplasmosis increases when this person is much older (p = 0.014), education below the basic secondary (p = 0.010); agriculture, home or laborer as an occupation (p = 0.027), earning less than minimum wage (p = 0.006). Evidenced as a protective factor associated with the disease breeding animals including cattle (p = 0.004) and chickens (p = 0.008 ); while having or breed cats shows no significant evidence. Conclusions: This study originates a baseline of knowledge about the prevalence and possible risk factors associated to Toxoplasmosis in the Cauca's Department. T. gondii is a national public health problem and the results show an unattended pathology that affects individual and family welfare causing high costs to our health system.

Key words
Toxoplasma gondii, seroprevalence, risk factors, Colombia

Artículo completo
Introducción

La toxoplasmosis es una enfermedad infecciosa, zoonótica, de gran difusión mundial, ocasionada por un parásito, el Toxoplasma gondii, protozoario intracelular obligado, capaz de infectar las células de los tejidos de todos los vertebrados (con excepción de los eritrocitos).¹ Los hospederos intermediarios del T. gondii son posiblemente más de 220 especies entre los que se hallan aves, mamíferos y el ser humano. Las características principales de este parásito son su particular proceso de multiplicación dentro de las células hospedadoras y la capacidad que tiene este protozoo de integrarse a la pirámide alimentaria, lo que establece la vía de transmisión oral como principal fuente de contagio para los herbívoros; la vía de transmisión por vehiculación de alimentos cárnicos en los carnívoros y la vía de transmisión congénita, que se produce en la fase de gestación en las mujeres.²

La toxoplasmosis tiene muchas similitudes con las enfermedades virales, especialmente en lo relacionado con su diagnóstico biológico, que se establece en la mayoría de los casos con métodos serológicos indirectos y, en otros, con la detección del agente causal, utilizando técnicas parasitológicas.³ Generalmente, en la toxoplasmosis los síntomas se encuentran ausentes, entonces demostrar la infección por T. gondii no se puede basar únicamente en los hallazgos clínicos sino en conjunto con los resultados del laboratorio.⁴ Los estudios patológicos demuestran que es una enfermedad benigna o asintomática cuando afecta a niños o adultos en condiciones normales; sin embargo, el parásito presenta gran agresividad durante la gestación, provocando abortos o malformaciones genéticas; las investigaciones indican que aproximadamente entre el 39% y 50% de las mujeres infectadas por primera vez durante el embarazo, no tratadas, tienen probabilidad de pasarle la infección al feto.⁵ En los pacientes inmunosuprimidos, las consecuencias pueden, en numerosas ocasiones, conducir a la muerte, ya que este parásito es una de las infecciones oportunistas más frecuentes en los pacientes con VIH-sida con encefalopatía aguda como principal patología.⁶

En Colombia, según el Estudio Nacional de Salud de Toxoplasmosis realizado en 1982, mostró una prevalencia del 47% en la población general; así, se consideró una zona endémica para esta zoonosis y se mostró, además, que cada año aparecen de 2 a 10 casos de toxoplasmosis congénita por cada 1 000 recién nacidos vivos.⁷ Otros estudios en Colombia se han enfocado en la población gestante; se destacan el de Armenia en 1991, con una prevalencia de 63% en gestantes;⁸ en Quindío, en 1992, con una prevalencia del 60% en embarazadas con técnica IFI;⁹ en Yopal, 1996, se encontró una prevalencia del 77% en gestantes;¹⁰ se repitió en Quindío, en 1997, en 10 780 gestantes, y se obtuvo 62% de prevalencia utilizando la técnica ELISA;¹¹ en Valledupar, en 2007, de 300 madres gestantes se encontró una prevalencia del 58% utilizando la técnica IFI;¹² y en Villavicencio, en 2008, una prevalencia del 52.5% en 300 embarazadas.¹³

Mientras que en el Cauca los datos de toxoplasmosis humana son escasos, en Timbio se encontró una prevalencia de 32% en gestantes;¹⁴ otra investigación realizada en cerdos sacrificados en 10 mataderos municipales en 2003 determinó una prevalencia de 19.7%; en este estudio se encontró también que para el Municipio de Mercaderes, de 23 cerdos sacrificados, el 26% resultó seropositivo.¹⁵ En Popayán, en las Instituciones Prestadoras de Salud (IPS) que brindan servicio de oftalmología, en 2007, se detectó que el 10% de la población que acude a infectología oftalmológica es diagnosticada con toxoplasmosis.¹⁶ .

Cabe destacar que la toxoplasmosis en Colombia es un problema de salud pública, que en la actualidad no presenta intervención por ningún organismo del Estado,¹⁷ donde hacen falta estrategias de educación, información y comunicación para lograr la promoción de estilos de vida saludable, de convivencia con animales domésticos y de hábitos higiénicos y alimenticios, para mejorar el conocimiento de la infección entre grupos de riesgo y los trabajadores de la salud.

El sistema de salud colombiano cubre, en el Plan Obligatorio de Salud, el diagnóstico serológico de inmunoglobulina G (IgG) y de inmunoglobulina M (IgM) en embarazadas, pero por razones de falta de laboratorios clínicos en las IPS de los municipios categorías 2, 3, 4, 5 y 6, afecta la oportunidad o accesibilidad a los servicios de salud para realizar un manejo integral, lo que hace difícil el diagnóstico oportuno en gestantes y, por ende, ser atendidas oportunamente en su control prenatal.

Según el Instituto Nacional de Salud, esta parasitosis no es de notificación obligatoria a las secretarías de salud departamentales, lo que posiblemente contribuye a la poca conciencia de la magnitud de esta enfermedad y, al no existir un sistema de vigilancia para el T. gondii, se subestima el costo social e institucional que esta patología implica, como el impacto clínico ocasionado en los que la adquieren, ya que los tratamientos, principalmente para los pacientes con problemas congénitos, inmunes y neurológicos, generan costos elevados para las Entidades Promotoras de Salud y, por consiguiente, para el Sistema General de Salud.¹⁷

El objetivo del presente estudio fue determinar la seroprevalencia y los factores asociados con la toxoplasmosis en la población general del Municipio de Mercaderes, Cauca, identificando las características demográficas de esta población y tener así una línea de base en el departamento para lograr concientizar a las administraciones públicas acerca de la necesidad de articular un sistema de vigilancia e intervención de estas zoonosis olvidadas.



Materiales y métodos
Area de estudio

La investigación se ejecutó en el Municipio de Mercaderes, que se encuentra situado al sur occidente del Departamento del Cauca, a 131 kilómetros de la capital Popayán; con una altitud de 1 167 metros sobre el nivel del mar, está dividido en 70 veredas y compuesto por ocho corregimientos. El Municipio de Mercaderes es eminentemente rural, un 75% de la población ocupa esta área, y su población total es de 17 679 habitantes; el 47.53% son hombres (8 411) y un 52.47% son mujeres (9 286) (DANE 2005).


Diseño de estudio
Estudio descriptivo de corte transversal en 665 habitantes del área rural del Municipio de Mercaderes, Cauca, seleccionados con un muestreo probabilístico aleatorio simple en los corregimientos Arboleda, Carbonero, Cajamarca, San Joaquín, San Juanito, Esmeralda y Mojarras, durante el período 2008-2010.


Cálculo de la muestra

La muestra poblacional fue obtenida utilizando el programa Epi-Info, versión 6.0, con un nivel de significancia del 99% y una prevalencia esperada del 50% en los 13 260 habitantes pertenecientes al área rural del municipio. Se realizó una muestra aleatoria para la escogencia de las veredas de estudio de cada corregimiento, de igual forma se seleccionó de manera aleatoria a las casas de cada vereda y, por último, se tomó la muestra de suero a un solo individuo de cada casa, escogido también al azar, hasta así completar el tamaño de muestra calculado.

Recolección de los datos

Se invitó a participar de forma voluntaria; a la persona que aceptó, se procedió a dar a conocer el consentimiento informado. Para la recolección de la información se utilizó una encuesta estructurada dividida en siete dimensiones: datos sociodemográficos, socioeconómicos, hábitos alimenticios, hábitos de higiene, infraestructura o vivienda, variables clínicas y conocimiento de la enfermedad.


Toma de muestras de sangre

En cada paciente se tomaron 3 ml de sangre obtenidos por punción venosa de la vena cubital según las técnicas convencionales de venopunción; posteriormente, las muestras se centrifugaron a 3 000 rpm por 10 minutos; el suero fue separado en alícuotas de 1 ml en viales plásticos, debidamente rotuladas y selladas para evitar contaminación; se almacenaron a -20° C hasta su respectivo análisis.


Determinación de anticuerpos IgG

Las muestras de suero fueron analizadas en las instalaciones del grupo CEMPA de la Universidad del Cauca, utilizando un kit comercial de ELISA para IgG (Toxoplasma Elisa IgG Vircell R), prueba con una sensibilidad del 98% y una especificidad del 100%, sin reacciones cruzadas. Se consideraron como sueros positivos a IgG aquellos con títulos mayores o iguales a 10 UI/ml; negativos a IgG, los títulos iguales o por debajo de 9 UI/ml y, como muestras indeterminadas, los sueros con títulos que fueron mayores pero no iguales a 9 UI/ml y menores pero no iguales a 10 UI/ml.


Análisis estadístico
Se inició el almacenado de las variables obtenidas de la encuesta en una hoja de cálculo Excel Windows 2007; para el análisis de los datos se empleó el paquete estadístico SPSS, versión 14, de 2007; en las variables continuas se determinó el tipo de distribución, se obtuvieron promedios, medianas y desviaciones estándares. En la asociación estadística se utilizó el paquete estadístico EPIDAT, versión 3.0; se calcularon las razones de prevalencia (RP) con intervalos de confianza del 95% (IC 95%). Se compararon los estimadores mediante las pruebas de significado estadístico usando la prueba de chi al cuadrado con valores de p < 0.05.


Aspectos éticos

Este estudio fue revisado y aprobado por el Comité Institucional de
Revisión de Etica Humana (CIREH) de la Universidad del Valle y por el Comité de Etica de la Universidad del Cauca. Se siguieron las normas éticas estipuladas en la resolución 8 430 de 1993 del Ministerio de Salud Pública de Colombia, donde se cataloga como una investigación de riesgo mínimo.


Resultados

De los 665 individuos estudiados en la población del área rural de Mercaderes, se encontraron 423 (63.6%) personas seropositivas para anticuerpos IgG específicos para T. gondii. Se hallaron 226 individuos seronegativos que representaron el 34% de la población y 16 muestras (2.4%) fueron indeterminadas, las cuales quedaron para criterio médico y no fueron incluidas en el análisis final de los datos.

El estudio mostró el aumento de la positividad con respecto al aumento de la edad de la población estudiada; se encontró una prevalencia del 45.2% para los menores de 10 años y un 77% de seropositividad para los adultos mayores de 60 años. Se observa que la probabilidad de ser positivo aumenta con la edad del individuo (p = 0.014). El sexo no presentó un factor de asociación estadísticamente significativo sobre la seroprevalencia (p = 0.843).

Los corregimientos con mayor porcentaje de seropositividad para T. gondii fueron San Joaquín, con 26.2%; Arboleda con 22.9% y Esmeraldas, con 15.4%. Estos tres corregimientos, ubicados al sur del municipio, aportan el 64.5% de infección serológica por toxoplasmosis en Mercaderes, lo que indica que el pertenecer a los corregimientos del sur de Mercaderes representa un factor asociado con la seropositividad de toxoplasmosis respecto de las personas que pertenecen a los corregimientos del norte (p = 0.002).

El pertenecer a oficios como la agricultura y el hogar en Mercaderes es un factor de exposición asociado con toxoplasmosis (RP = 1.16; IC 95%: 1.001.1.35; p = 0.027), lo cual puede deberse al contacto permanente con la manipulación de tierra, basuras y aguas contaminadas, mientras que la prevalencia de otros oficios, como estudiante, comerciante, docente o concejal, presentaron una prevalencia de 57.5%.

En la variable educación se observó mayor seropositividad en las personas con poca o nula educación (p = 0.010); de igual forma, se encontró que la población con menores ingresos presentó alta probabilidad de ser portadora de la infección (en el análisis se encontró un valor de p = 0.006 y un chi al cuadrado = 19.90 con 7 grados de libertad).

Para comprobar la posible influencia de los malos hábitos higiénicos sobre la seroprevalencia obtenida en los individuos, no se encontró información significativa a las variables si se lavan o no las verduras (p = 0.385); si se lavan o no las frutas (p = 0.915); si se hierve o no el agua para su consumo (p = 0.323); si su fuente de agua es de partes estancadas o de afluentes corrientes como ríos, arroyos, quebradas (p = 0.471).

Tampoco se encontró un factor de asociación significativa en la forma cómo se descarta la basura (RP = 1.03; IC 95%: 0.91-1.16; p = 0.568). El bañarse en ducha o baño de su casa arrojó un factor asociado de protección para T. gondii, con un valor de RP de 0.84 (IC 95%: 0.72-0.97; p = 0.013).

Por otra parte, consumir carne de conejo (p = 0.008) y carne de curí (p = 0.001) representa un factor asociado de protección para toxoplasmosis. No se encontró información estadísticamente significativa con la parasitosis en las personas que tienen gatos (p = 0.578), cerdos (p = 0.378), curíes (p = 0.744), perros (p = 0.618), conejos (p = 0.073), caballos (p = 0.158) ni chivos (p = 0.967), mientras que sí se encontró un factor asociado en los que tienen aves (p = 0.008) y ganado vacuno (p = 0.004).





 

Discusión

La positividad encontrada de 423 (63.6%) mostró una zona endémica elevada; no mostró concordancia con el Estudio Nacional de Salud “Toxoplasmosis en Colombia”, donde se encontró una seroprevalencia general del 47% y, para la zona pacífica representada por el valle del Cauca, Choco, Nariño y Cauca, de 36.1%;⁷ ésta fue la única investigación hallada de población general para Colombia, ya que otros estudios se han enfocado en embarazadas, en niños con toxoplasmosis congénita y en pacientes inmunocompetentes; este mismo inconveniente lo tuvieron Gómez y col. en la Guía práctica para toxoplasmosis.¹⁸

Con respecto a los estudios internacionales realizados en la población general, se muestra que la prevalencia varía de un país al otro, incluso hasta dentro del mismo país, por motivos como el clima, la cultura, la educación, los hábitos higiénicos o alimenticios, entre otros. Se hallaron estudios en la población general con prevalencias similares en Mérida, Venezuela, con un 83.9%;¹⁹ en donantes de sangre cubanos, con un 73.4%;²⁰ en Valle Central de Costa Rica, 58%;²¹ en Río de Janeiro, Brasil, con 84%.²²

Con relación a la infección, ésta se puede iniciar en la infancia, donde el presente estudio muestra que la prevalencia es menor y se encuentran prevalencias más altas en los mayores de 40 años; esto puede explicarse porque el sistema inmunitario guarda memoria del anticuerpo y, así, si la infección se adquiere en la infancia, la IgG será detectada con la técnica ELISA a través de los años.^{4, 18} El problema radica en las mujeres que adquieren la infección en gestación, porque podrán trasmitirla al feto, generándole graves problemas de salud si no es tratada adecuadamente.^{5, 8, 9, 10, 11}

Nuestro Sistema Nacional de Salud proporciona, en el control prenatal, una sola prueba de toxoplasmosis en el embarazo; si el resultado es positivo se realiza un seguimiento con más pruebas y con medicación.¹⁸ El problema es en las mujeres que resultan negativas, a las cuales no se les vuelve a realizar otra prueba de control de esta parasitosis; si esta futura madre adquiere la toxoplasmosis después de realizada la prueba, vienen las complicaciones obstétricas o las alteraciones congénitas. Cabe enunciar que en las poblaciones rurales existen sólo centros de salud de nivel I o II de atención, donde los laboratorios clínicos no tienen los equipos o reactivos para el diagnóstico serológico. De esta forma, encontramos dos problemas de salud pública ignorados: el primero, la ausencia de un programa de cobertura y seguimiento adecuado en el control prenatal; segundo, la falta de un sistema de vigilancia epidemiológica para el control, manejo y disminución del subrregistro, ocasionado más aún en estas regiones apartadas de las capitales, para así dar la importancia y la alerta de esta patología en el país.

La principal actividad económica u ocupación de los mercadereños está en las actividades del hogar, agricultura o ser jornalero, lo cual muestra la alta prevalencia de toxoplasmosis; se entiende por el contacto directo que tienen con ooquistes en la tierra por las faenas agrícolas o por el manejo de aguas contaminadas a las que se encuentran continuamente expuestos; esto se correlacionó con el estudio realizado por Suárez-Hernández (2005) en Cuba, donde se encontró que no existe diferencia entre las actividades ocupacionales de los individuos para adquirir la parasitosis;²³ en Canadá se encontró que trabajar con animales aumenta el riesgo de padecer de toxoplasmosis.²⁴

Los resultados de este estudio arrojaron que los corregimientos de San Joaquín, San Juanito, Arboleda y Esmeraldas aportan el 64.5% de infección por toxoplasmosis; ubicados éstos al sur del municipio, se abastecen del río San Bingo, donde hacen uso de sus aguas para acueductos veredales y sistemas de riego, lo que al parecer podría ser el agente causal de la alta prevalencia serológica de toxoplasmosis de estos sectores; a esto se suma el clima tropical húmedo, el cual favorece a la larga vida de los ooquistes.²⁵ Esta hipótesis se sustenta con De la Rosa (1999), quien encontró que la ingestión de aguas contaminadas con ooquistes expulsados por gatos o felinos salvajes y la presencia de roedores actúan como reservorio y son un factor de riesgo para la infección.²⁶ Bowie (1997) encontró que el consumo de agua no tratada aumenta el riesgo de infección por toxoplasmosis²⁷ y García (2003) detectó ooquistes en agua contaminada por materia fecal en Río Janeiro. ²⁸

La falta de serologías mensuales a las gestantes no inmunizadas, la ausencia de equipos para pruebas diagnósticas, la falta de estandarización de las técnicas y de los errores en la interpretación de los resultados para el tamizaje de la patología, las múltiples complicaciones maternas, abortos, malformaciones congénitas, la infinidad de niños con problemas oculares o mentales y las muertes ocasionadas en los individuos inmunodeprimidos, la ausencia de evaluación y capacitación de los profesionales de la salud en torno a las parasitosis y el no poseer un sistema de control y vigilancia epidemiológica para la toxoplasmosis generan una problemática de salud pública de esta enfermedad, huérfana de nuestro sistema general de seguridad social en salud.


Conclusiones

Se levanta una línea de base de conocimiento sobre la prevalencia y los factores de riesgo asociados con toxoplasmosis en Mercaderes y en el Departamento del Cauca, ante la ausencia de información sobre las zoonosis.

Las viviendas de los habitantes de los corregimientos visitados se caracterizan por déficit en cuanto al saneamiento básico, abastecimiento de agua, disposición de basuras, mala disposición de excretas en sus viviendas, contaminación de alimentos por la mala calidad del agua y viven en familias en extrema pobreza, con un nivel socioeconómico muy bajo. El estudio resalta que las variables relacionadas con los determinantes sociales de la calidad de vida o situación socioeconómica de la población influyen significativamente en la infección por toxoplasmosis.

El contacto con animales, principalmente con el hospedador final, no mostró asociación significativa, pero la investigación muestra la falta de información o actividades de promoción sobre la convivencia y salud animal, como también la ausencia de estudios investigativos para determinar la morbilidad animal.

La toxoplasmosis constituye un problema de salud pública en Mercaderes, que muestra las condiciones de vulnerabilidad de estas poblaciones, la falta de atención del Consejo Nacional de Seguridad Social en Salud en incluir estas patologías en el Plan Nacional de salud pública, y está generando costos elevados al sistema, que se pueden evitar con un adecuado manejo de las estrategias de prevención, promoción, control y protocolos de atención de estas zoonosis.

Bibliografía del artículo
1. Velasco O, Salvatierra B, Valdespino J, Sedano A, Galindo S, et al. Seroepidemiología de la toxoplasmosis en México. Salud Pública de México 34:2, 1992.
2. Freyre A. Los ciclos del toxoplasma inducidos por infección con carne y con ooquistes. Segundo Congreso Internacional de Toxoplasmosis, Memorias. Santa Fe de Bogotá. 1-5, 1998.
3. Ambroise T, Pelloux H. Toxoplasmosis congénita avances en el diagnostico serológico y molecular. Segundo Congreso Internacional de Toxoplasmosis, Memorias. Santa Fe de Bogotá. 18-25, 1998.
4. Rodríguez N. Procedimiento del laboratorio para el diagnóstico de la infección por toxoplasma. Segundo Congreso Internacional de Toxoplasmosis, Memorias. Santa Fe de Bogotá. 44-50, 1998.
5. Martín I. Toxoplasmosis congénita: una mirada al problema. Biomed 15:181-190, 2004.
6. Alvarado F. Toxoplasmosis en el inmunosuprimido. Rev. Salud Pública 4(2):31-34, 2002.
7. Julia O, Corredor A, Moreno GS. Estudio Nacional de Salud: toxoplasmosis en Colombia. Ministerio de Salud. Bogotá: Imprenta Instituto Nacional de Salud 1988.
8. Gómez JE, Montoya MT, Castaño J, Ríos MP, Pérez JC. Epidemiología de la infección por Toxoplasma gondii en gestantes de Armenia (Quindio). Colomb Med 24:14-18, 1993.
9. Gómez JE, Castaño JC, Montoya MT. Toxoplasmosis congénita en Colombia: un problema subestimado de salud pública. Colomb Med 26:66-70, 1995.
10. Posada MP, Osorio LE, Alvarez CA, López C, Moncada L, Cáceres, et al. Seroprevalencia del Toxoplasma gondii en mujeres consultantes al Hospital de Yopal, Casanare. Rev. Fac. Med. UN 45:128-131, 1997.
11. Gómez JE, Castaño JC, Montoya MT. A maternal screening program for congenital toxoplasmosis in Quindío (Colombia) and application of mathematical models to estimate incidence using agestratified data. Am J Trop Med Hyg 57:180-186, 1997.
12. Torres JJ. Prevalencia de infección por Toxoplasma gondii en mujeres embarazadas, en Valledupar, Cesar año 2007; Universidad de Magdalena, Maestría en Salud Pública 2007. Recuperado el 30/06/2010 de www.bdigital.unal.edu.co/663/1/597472.2007.pdf.
13. Castro AT, Góngora A, González M. Seroprevalencia de anticuerpos a Toxoplasma gondii en mujeres embarazadas de Villavicencio, Colombia. Rev Orinoquia 12(1):91-100, 2008.
14. Tosse M, Castillo S, Vásquez LR, Alvarado C, González C, de Cerón P. Toxoplasmosis y factores de riesgo asociados en gestantes que asistieron a control prenatal en el Hospital Local de Timbio, Cauca. Biomédica 23(1):106, 2003.
15. Vásquez LR, Velasco O, Parra J, Campo V, Montoya M, Gómez M. Relación entre toxoplasmosis, cisticercosis y leptospirosis porcina en diez mataderos municipales del departamento del Cauca 2004. Biomédica 27(2):203, 2007.
16. López M, Dagua J. Perfil epidemiológico de la toxoplasmosis ocular en la ciudad de Popayán 2007. Tesis enfermería. Universidad del Cauca. Facultad Ciencias de la Salud, 2008.
17. Gómez JE. Toxoplasmosis: un problema de Salud Pública en Colombia. Rev Salud Pública 4:7-10, 2002.
18. Gómez J, et al. Guía de práctica clínica para toxoplasmosis durante el embarazo y toxoplasmosis congénita en Colombia. Asociación Colombiana de Infectología 11(3):129-141, 2007.
19. Gonzáles E, Cedeño J. Prevalencia de toxoplasmosis en un centro suburbano de Mérida estado Mérida, 1986-1993. Revista Medicina Interna 1:205-214, 1993.
20. Martín I, García S. Prevalencia de anticuerpos IgG contra Toxoplasma gondii en donantes de sangre cubanos. Biomed 14:247-251, 2003.
21. Zapata M, Reyes L, Hols I. Disminución en la prevalencia de anticuerpos contra Toxoplasma gondii en adultos del Valle Central de Costa Rica. Parasitol Latinoam 60:32-37, 2005.
22. García L, Jones J, Azevedo J, Alves C. Highly endemic, waterborne toxoplasmosis in north Rio de Janeiro State, Brazil. Emerging Infectious Diseases 9(1), 2003.
23. Suárez M, Gonzáles A, Gardon B. Infección y enfermedad por Toxoplasma gondii en animales y humanos en 23 años de observación en la provincia de Ciego de Avila, Cuba. Biomed 16:21-27, 2005.
24. Centre for Occupational Health and Safety. Toxoplasmosis: a summary of occupational health concern. Edited by Canadian Centre for Occupational Health and Safety. Hamilton. 1-3, 1989.
25. Lafertty K. Can the common brain parasite, Toxoplasma gondii, influence human culture. Proc. Rev. Soc. B 273:2749-2755, 2006.
26. De la Rosa M, Bolívar J, Pérez H. Infección por Toxoplasma gondii en amerindios de la selva amazónica de Venezuela. Rev. Medicina (Buenos Aires) 59:759-762, 1999.
27. Bowie W, King A, Werker D, et al. Outbreak of toxoplasmosis associated with municipal drinking water. The Lancet 350:173-177, 1997.
28. García L, Jones J, Azevedo J, Alves C. Highly endemic, waterborne toxoplasmosis in north Rio de Janeiro State, Brazil. Emerging Infectious Diseases 9(1), 2003.