School outbreak of acute gastroenteritis caused by Salmonella typhimurium

Abstract
Outbreak of acute gastroenteritis (AGE) due to Salmonella typhimurium associated to the consumption of hamburgers in a summer boarding school with a high attack rate and a high percentage of hospitalizations among the youngest. The ages of the exposed children were between 8 and 16 years-old. There were 7 severe cases that required hospitalization. Two hypotheses, that could not be verified, were suggested as the origin of the outbreak: contamination in the slaughterhouse or in the elaboration process, more likely in the mincing machine. Excessive time of defrosting, temperature misuse, inadequate heat treatment, and deficient cleaning and disinfection of the mincing machine could have been the factors causing this outbreak. As stool sample of the food handlers were not obtained, an asymptomatic carrier as the source of contamination could not be ruled out. The investigation of this outbreak demonstrates the importance of collaboration of the food companies with the Department of Public Health (in this case through the health consultancy) in order to identify the outbreak source and possible contributing factors. However, the lack of rigor in the records of the processes made difficult to identify the source of contamination and possible deficiencies in the handling or storage of food.

Key words
disease outbreaks, foodborne diseases, gastroenteritis, Salmonella typhimurium, epidemiology

Artículo completo
Introducción 

Las enfermedades transmitidas por agua y alimentos¹ constituyen un problema de alcance mundial, tanto en países desarrollados^2-4 como en vías de desarrollo.^5-7 Las gastroenteritis de causa alimentaria se ven favorecidas por el aumento del comercio internacional de animales destinados al consumo humano o de sus productos derivados.^8,9 Estos intercambios pueden facilitar la dispersión de diferentes patógenos y dificultar su control. En los países tradicionalmente conocidos como occidentales, los patógenos que causan gastroenteritis son principalmente virus, seguidos a distancia por las bacterias. La salmonelosis es una de las principales zoonosis de origen alimentario y representa un reto especialmente significativo en este contexto, sobre todo durante los meses más cálidos.

En España se notificaron, en el período 2004-2007, 3 511 brotes de enfermedades transmitidas por alimentos^10,11 a la Red Nacional de Vigilancia Epidemiológica, 1 687 de los cuales fueron debidos a Salmonella.¹² Durante los años 2004 y 2005, el Laboratorio Nacional para la referencia de Salmonella de origen humano recibió para su estudio 10 136 cepas de Salmonella para tipificar. S. enteritidis fue la más frecuente (54.2% y 43.1%), seguida a distancia por S. typhimurium (24.4% y 28.3%). En el 41.2% de los brotes no se tipificó Salmonella. En 2011, la proporción de subtipos en aislamientos microbiológicos comunicados al Sistema de Información Microbiológica (SIM), que recoge la información de laboratorios clínicos distribuidos en el 80% del territorio español, pasó a ser: S. enteritidis 34.4% y S. typhimurium 34.8%, con el 30.8% restante debido a otros serotipos y a formas no tipificadas.

Los brotes producidos por Salmonella se han reducido en las Islas Baleares a una cuarta parte desde comienzos de la década de 1990 y casi a una décima parte si tenemos en cuenta el número de personas afectadas, en paralelo a la implantación de diversos programas de control en empresas alimentarias y de restauración y, en los últimos años, al programa de control de la salmonelosis en granjas avícolas. No obstante, la presentación de salmonelosis en forma de brotes comunitarios¹³ en restauración colectiva a gran escala¹⁴ puede suponer un problema relevante, tanto por la carga de enfermedad como por la trascendencia económica para el sistema sanitario y los afectados.¹⁵ En España, las medidas de control de la salud pública son una competencia propia de las comunidades autónomas. En las Islas Baleares está implantado un programa de autocontrol sanitario que implica la implementación de una serie de actividades planificadas que se corresponden con varios requisitos higiénicos previos: diseño higiénico de instalaciones, mantenimiento preventivo, control de proveedores, control del agua potable, limpieza y desinfección, control de plagas, control y formación de manipuladores y control de procesos de manipulación de alimentos. Estos requisitos se completan con un programa de verificación del sistema mediante auditorías internas y la recolección y análisis de muestras de alimentos. Este sistema es auditado periódicamente por técnicos de Salud Pública mediante visitas previamente concertadas, en las que se verifica la implementación de los programas citados basándose en la constatación visual y verificación de la documentación y los registros. Los centros escolares de Baleares están incluidos en dicho programa desde 2008. En cuanto a la investigación de brotes de origen alimentario, los Servicios de Seguridad Alimentaria y Epidemiología disponen de guías específicas de actuación (circuitos de información, protocolos de inspección y de revisión documental, acciones específicas relativas a manipuladores de alimentos, toma de muestras y seguimiento).

Presentamos la investigación de un brote de gastroenteritis aguda (GEA) de origen alimentario detectado durante el mes de julio de 2010 entre los participantes en una escuela de verano para niños de entre 8 y 16 años y sus controles. La alerta inicial fue comunicada al servicio de epidemiología de Baleares por el microbiólogo de una clínica privada que detectó Salmonella en el coprocultivo de un niño de 12 años ingresado por presentar un cuadro de gastroenteritis moderadamente grave.


Métodos

La investigación epidemiológica se inicia con la identificación de todos los posibles expuestos a una fuente común e incluye encuestas alimentarias y clínicas a todos ellos.

La investigación ambiental consistió en una visita de inspección al colegio durante la cual se revisaron las condiciones higiénico-sanitarias de la cocina y las dependencias para almacenaje y conservación de alimentos, los procesos de manipulación de los alimentos presuntamente asociados con el brote y los registros del sistema de autocontrol. El colegio contaba con una asesoría externa para realizar las actividades de autocontrol de alimentos, entre cuyas funciones estaba incluido el análisis microbiológico de alimentos ante incidencias relacionadas con éstos. Se les requirieron los resultados obtenidos en los análisis de los alimentos relacionados con el brote y se recogieron las cepas de Salmonella sp aislada para ulteriores estudios.

Las pruebas de laboratorio para la investigación etiológica incluyeron análisis bacteriológico de heces y de alimentos y subsecuente serotipia y fagotipia de las cepas aisladas.

El análisis estadístico se realizó mediante el paquete SPSS 17.0 y EPIDAT 3.1. Se efectuó un análisis univariado para cada alimento y multivariado mediante regresión logística para los que resultaron con asociación estadísticamente significativa en el primer análisis. Se estableció el valoir de corte de la significación estadística en el 5%.

 
Resultados
Investigación epidemiológica

Los expuestos fueron 46 niños, 31 de ellos afectados (tasa de ataque de 67.4). Los síntomas más frecuentes fueron dolor abdominal (93.5%), fiebre (90.3%) y diarrea (77.4%), con menor frecuencia vómitos (38.7%) y cefaleas (41.9%). Siete pacientes requirieron hospitalización. Se pudo encuestar a casi la totalidad de la cohorte de expuestos (44 de 46). La media de edad de los expuestos era de 13.7 años, con una desviación típica (DT) de 6.03, y el 55% de eran varones. La media de edad de los afectados era menor que la del resto y, entre los afectados, la menor edad era la de los ingresados. La Tabla 1 presenta la distribución por edad, sexo y presentación de síntomas. No aparecieron casos entre el personal de cocina y comedor del establecimiento, ni constan procesos previos de gastroenteritis entre ellos.







El primer caso inició los síntomas el día 11 de julio a las 7 de la mañana y el último el 12 de julio a las 19 horas. La curva epidémica es la típica de una fuente común de exposición (Figura 1).

En el análisis univariado, la aparición de GEA se asoció con 3 alimentos consumidos el día 10: tortilla y croquetas de la comida y hamburguesas de la cena. En el multivariado, solamente el consumo de hamburguesa conservaba la significación estadística (odds ratio [OR] 36.25, intervalo de confianza [IC] 95% 2.55 a 515.28; Tabla 2).














Investigación ambiental

El establecimiento afectado es un centro escolar en funcionamiento desde 2009. La actividad del servicio de comidas es efectuada por una empresa externa. En febrero de 2010 había sido sometido a auditoría externa por técnicos de Salud Pública, que verificaron una implantación superior al 90% de los programas de requisitos previos. 
En las visitas de inspección realizadas con motivo del brote de GEA no se hallaron deficiencias relevantes. Los registros de autocontrol no estaban disponibles en el momento de la primera visita. En relación con el proceso de manipulación de las hamburguesas, y según el relato del cocinero, éstas se habían elaborado con 3 tipos de carne (ternera, cerdo y pollo), que había sido adquirida en una empresa autorizada los días 4 y 8 de junio y congelada tras su compra. El proceso de descongelación se había iniciado el día 9 y duró 12 horas, tras las cuales se trituró y se prepararon las hamburguesas, que se habrían conservado en heladera a 3ºC durante unas 24 horas. Se prepararon a la plancha para su consumo el día 10 por la noche. A posteriori se presentaron registros de limpieza de la picadora de carne y de análisis de superficie de ésta. Del resto de procesos (congelación, descongelación, temperaturas de conservación en congelador y frigorífico y temperaturas y tiempo de cocción) no se presentaron registros.


Investigación microbiológica

Los análisis microbiológicos realizados por el laboratorio clínico y el de la empresa consultora identificaron Salmonella sp en 6 coprocultivos de niños afectados y en una hamburguesa cruda, elaborada junto con las consumidas en la cena del día 10. El laboratorio de Salud Pública local identificó todas las cepas como Salmonella typhimurium y remitió 3 cepas (2 de procedencia clínica y una ambiental) al Centro Nacional de Microbiología, que pudo confirmar la identidad de subespecie (enterica I), serotipo (typhimurium 4,5,12:i:1,2) y fagotipo (7var) de las cepas clínicas y ambientales. Las tres cepas presentaban el mismo antibiograma; la cepa ambiental presentó el mismo perfil de campo pulsado que una de las clínicas y una banda de diferencia con la segunda. No se tomaron muestras de la materia prima que, en el momento de la inspección, quedaba todavía congelada.

 
Discusión

Se trata de un brote de GEA por Salmonella typhimurium cuyo vehículo fueron las hamburguesas, con una elevada tasa de ataque y un alto porcentaje de hospitalizaciones en el grupo de menos edad. No se pudo determinar el origen de la contaminación, en origen o durante el proceso de picado por previa contaminación de la picadora o durante la elaboración de las hamburguesas. En el primer caso, si la temperatura no hubiera sido la adecuada (hecho que fue imposible verificar), el largo tiempo de descongelado habría constituido un factor favorecedor del crecimiento bacteriano. Además, el proceso de cocción, insuficiente para que toda la masa alcanzara la temperatura necesaria para eliminar el microorganismo, habría sido otro factor favorecedor de la aparición del brote.

En los procedimientos de autocontrol se requiere el registro a tiempo real de una serie de procedimientos e indicadores (tales como procedimientos de limpieza y desinfección de enseres y maquinaria o temperaturas de frigoríficos y congeladores) y su disponibilidad en cualquier momento, bien para controles internos bien para la inspección de Salud Pública. En este caso, la falta de disponibilidad de los registros hasta unos días después de la inspección obliga a dudar de su veracidad y no permite descartar una desinfección deficiente de la picadora de carne ni temperaturas de refrigeración inadecuadas. Otro posible punto de contaminación de la carne podría haber sido la elaboración de las hamburguesas. Aunque al parecer no había manipuladores con diarrea antes del brote, ni afectados en éste, no se puede descartar un portador asintomático como origen de la contaminación ya que no se procedió a la toma de muestras de heces del personal manipulador, tal como se establece en la guía interna de manejo de brotes alimentarios.

El análisis interno de las actuaciones llevadas a cabo en la investigación del brote reveló alguna disfunción; en concreto, no se habían tomado muestras de la materia prima ni tampoco se habían realizado coprocultivos a los manipuladores. Estos aspectos se hicieron más explícitos en el manual, para una mejor orientación técnica en futuras investigaciones de brotes.

 
Conclusiones

La investigación de este brote demuestra la importancia de la colaboración de las propias empresas de alimentación con el departamento de Salud Pública (en este caso, sobre todo, a través de la consultoría sanitaria) para conocer el origen del brote y sus posibles factores contribuyentes, con la finalidad de corregirlos y mejorar los procesos y, de este modo, prevenir nuevos brotes. Sin esta colaboración probablemente no hubiera sido posible establecer la identidad de las cepas ambientales y clínicas. En cambio, la falta de rigurosidad en los registros de los procesos de autocontrol dificulta la identificación de la fuente de contaminación y las posibles deficiencias en la manipulación o conservación de los alimentos, para su corrección. Finalmente, no se pudo descartar la hipótesis del origen en un manipulador portador por no haberse seguido los procedimientos recomendados en la investigación de brotes de origen alimentario.

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